Publicado

2018-05-01

Differential fruit choice in two simpatric monkey species and frugivorous bats in southern Mexico

Elección diferencial de frutos en dos especies simpátricas de monos y murciélagos frugivoros en el sureste de México

DOI:

https://doi.org/10.15446/abc.v23n2.66313

Palabras clave:

Alouatta pigra, Ateles geoffroyi, seed handling, tree species, Yucatan. (en)
Alouatta pigra, Ateles geoffroyi, manipulación de la semilla, especies arbóreas, Yucatán. (es)

Autores/as

  • Henry Fernando Dzul-Cauich Instituto Tecnológico de Conkal
  • Marili del Carmen Puc-Sosa Tecnológico Nacional de México, Instituto Tecnológico de Conkal, Yucatán.
  • Juan Miguel Canto-Osorio Tecnológico Nacional de México, Instituto Tecnológico de Conkal, Yucatán.
  • Horacio Salomón Ballina Gomez

In order to identify the role played by plant species as a food source in the fruit election of dispersing agents (Alouatta pigra Lawrence 1933, Ateles geoffroyi Kuhl 1820 and frugivorous bats), we developed a study in dry tropical forests in Yucatan, Mexico. We recorded the fruits consumed by frugivorous bats using collectors and, for monkeys, we implemented the focal animal method. The number of fruits consumed by primates (A. pigra and A. geoffroyi) and bats were recorded, 342 and 386, respectively. It was determined that bats deposited fruits with some percentage of pulp, while monkeys contributed more with a fruits without pulp (pairwise LSD contrast p < 0.05). Among the variety of fruit species in the diet of primates, we detected that A. pigra chose mostly not an abundant species such as Enterolobium cyclocarpum Jacq. Griseb. (1860) instead of those more abundant (Manilkara zapota (L.) P. Royen (1953) and Brosimum alicastrum Sw. subsp. alicastrum C.C. Berg (1972)). The type of fruit and seed handling caused by primates would be more beneficial to seed germination than those applied by bats. Moreover, this election and fruit handling could depend on the characteristics of fruits and space-temporal availability of plant species as a food source. 

Con el objetivo de examinar el papel que juegan las especies vegetales como fuentes alimenticias en la selección de frutos de agentes dispersores (Alouatta pigra, Ateles geoffroyi y murciélagos frugívoros), se realizó un estudio en selvas secas en el sureste de Yucatán, México. Se registraron los frutos consumidos por murciélagos usando colectores y, en el caso de los monos, se implementó el método de animal focal. El número de frutos consumidos registrados para ambas especies de primates y murciélagos fueron 342 y 386, respectivamente. Se determinó que los murciélagos depositaron frutos con pequeñas cantidades de pulpa, mientras que los monos contribuyeron mayormente con frutos totalmente despulpados (contrastes por pares LSD p < 0.05). Entre la variedad de especies de frutos en la dieta de los primates se detectó que A. pigra eligió frutos de las especies menos abundantes como Enterolobium cyclocarpum Jacq. Griseb. (1860) en vez de aquellas más abundantes (Manilkara zapota (L.) P. Royen (1953) y Brosimum alicastrum Sw. subsp. alicastrum C.C. Berg (1972)). El tipo de manejo de frutos y semillas causado por los primates sería más beneficioso para la germinación de las semillas que los aplicados por los murciélagos. Además, esta elección y manejo del fruto podría depender de sus características y la disponibilidad espacio-temporal de las especies de plantas como fuente de alimento.

 

Referencias

Amato KR, Garber PA. Nutrition and foraging strategies of the Black Howler Monkey (Alouatta pigra) in Palenque National Park, México. Am J Primatol. 2014;76:774-787. Doi:10.1002/ajp.22268

Andresen E, Feer F. The role of dung beetles as secondary seed dispersers and their effect on plant regeneration in tropical rainforests. In: Forget PM, Lambert J, Hulme P, Vander Wall SB, editors. Seed fate: Predation, dispersal and seedling establishment. Oxon: CABI Publishing; 2005. p. 331-349. Doi:10.1079/9780851998060.0331

Benítez-Malvido J, González-Di Pierro AM, Lombera R, Guillén S, Estrada A. Seed source, seed traits, and frugivore habits: Implications for dispersal quality of two sympatric primates. Am J Bot. 2014;101:970-978. Doi:10.3732/ajb.1400147

Burgoa AN, Pacheco LF. Densidad de población y uso de hábitat de Cebus libidinosus (Primates, Cebidae) en un bosque yungueño de Bolivia. Mastozool Neotrop. 2008;15:273-283.

Campbell JL, Eismann JH, Williams CV, Glenn KM. Description of the gastrointestinal tract of five lemur species: Propithecus tattersalli, Propithecus verreauxi coquereli, Varecia variegata, Hapalemur griseus and Lemur catta. Am J Primatol. 2000;52:133-142. Doi:10.1002/1098-2345(200011)52:3<133::AID-AJP2>3.0.CO;2-#

Chapman CA. Primate seed dispersal: coevolution and conservation implications. Evol Anthropol. 1995;4:74-82. Doi:10.1002/evan.1360040303

Chapman CA, Chapman LJ, Struhsaker TT, Zanne AE, Clark CJ, Poulsen JR. A long-term evaluation of fruiting phenology: importance of climate change. J Trop Ecol. 2005;21:1–14. Doi:10.1017/S0266467404001993

Chaves OM, Stoner-Kathryn E, Arroyo-Rodríguez V, Estrada A. Effectiveness of spider monkeys (Ateles geoffroyi vellerosus) as seed dispersers in continuous and fragmented rain forests in Southern Mexico. Int J Primatol. 2011;32:177–192. Doi:10.1007/s10764-010-9460-0

Crawley M. GLIM for ecologists. England: Oxford Blackwell Scientific Publications; 1993. p. 379.

Da Silva A, Gaona O, Medellín R. Diet and trophic structure in a community of fruit-eating bats in Lacandon forest, Mexico. J Mam¬mal. 2008;89:43-49. Doi:10.1644/06-MAMM-A-300.1

Dew JL. Spider monkeys as seed dispersers. In: Campbell CJ, editor. Spider monkeys. The biology, behavior and ecology of the genus Ateles. New York: Cambridge University Press; 2008. p. 155-182.

Dias PAD, Rangel-Negrín A. Diets of howlers monkeys. In: Kowalewski MM, Garber PA, Cortés-Ortiz L, Urbani B, Youlatos D, editors. Howlers monkeys, Developments in Primatology: Progress and Prospects. New York: Springer-Verlag; 2015. p. 21-56. Doi: 10.1007/978-1-4939-1960-4

Di Fiore A, Link A, Dew JL. Diets of wild spider monkeys. In: Campbell CJ, editor. Spider monkeys. The biology, behavior and ecology of the genus Ateles. New York: Cambridge University Press; 2008. p. 81-137.

Dominy N. Fruits, fingers, and fermentation: The Sensory Cues Available to foraging primates. Integr Comp Biol. 2004;44:295-303. Doi:10.1093/icb/44.4.295

Dumont ER. Bats and fruit: an ecomophological approach. In: Kunz H, Fenton MB, editors. Bat Ecology. Illinois: University of Chicago Press; 2003. p. 398–429.

Estrada A, Coates-Estrada R, Vazquez-Yañez C, Orozco-Segovia A. Comparison of frugivory by howling monkeys (Alouatta palliata) and bats (Artibeus jamaicensis) in the tropical forest of Los Tuxtlas, Mexico. Am J Primat. 1984;7:3-13. Doi:10.1002/ajp.1350070103

Fleagle J. Primate Adaptation and Evolution. 3 ed. United States: Academic Press; 2013. 464 p.

Fleming T. The short-tailed fruit bat. A study in plant-animal interactions. United States of America: The University of Chicago Press; 1988. 365 p.

Galindo-González J. Dispersión de semillas por murciélagos: su importancia en la conservación y regeneración del bosque tropical. Acta Zool Mex. 1998;73:57-74.

Galindo-González J, Guevara S, Sosa V. Bat and bird generated seed rains at isolated trees in pastures in a tropical rainforest. Conserv Biol. 2000;14:1693-1703. Doi:10.1111/j.1523-1739.2000.99072.x

Galindo-González J, Sosa V. Frugivorous bats in isolated trees and riparian vegetation associated with human-made pastures in a fragmented tropical landscape. Southwest Nat. 2003;48:579-589. Doi:10.1894/0038-4909(2003)048<0579:FBIITA>2.0.CO;2

Garber PA, Righini N, Kowalewski MM. Evidence of alternative dietary syndromes and nutritional goals in the Genus Alouatta. In: Kowalewski MM, Garber PA, Cortés-Ortiz L, Urbani B, Youlatos D, editors. Howlers monkeys, Developments in Primatology: Progress and Prospects. New York: Springer-Verlag; 2015. p. 85-109. Doi: 10.1007/978-1-4939-1960-4

García-Orduña F. Comparación de las estrategias de forrajeo de Ateles geoffroyi vellerosus y Alouatta palliata mexicana, en un fragmento de selva en la Sierra de Santa Marta (tesis de maestría). Veracruz: Instituto de Neuroetología, Universidad Veracruzana; 2003. 59 p.

Gómez-Posada C. Dieta y comportamiento alimentario de un grupo de mico maicero Cebus apella de acuerdo a la variación en la oferta de frutos y artrópodos, en la Amazonia colombiana. Acta Amaz. 2012;42:363-372.

González-Zamora A, Arroyo-Rodríguez V, Chaves O, Sánchez-López S, Stoner K, Riba-Hernández P. Diets of spider monkey (Ateles geoffroyi) in Mesoamerica current knowledge and future directions. Am J Primatol. 2009;71:8-20. Doi:10.1002/ajp.20625.

Grieser-Johns A. Timber production and biodiversity conservation in tropical rain forests. United Kingdom: Cambridge University Press; 1997. 225 p.

Hernández L, Medellín R. Observaciones sobre el consumo de fruto de Psidium guajava por Artibeus lituratus. Revista Mexicana de Mastozoología. 2009;13:105-108.

Hill MO. DECORANA: A Fortran program for detrended correspondence analysis and reciprocal averaging. Ithaca, New York: Ecology and Systematics. Cornell University; 1979. p. 52.

Howe HF, Miriti MN. When seed dispersal matters. BioScience. 2004;54(7):651-660. Doi: 10.1641/0006-3568(2004)054[0651:WSDM]2.0.CO;2

Jordano P. Fruits and frugivory. In: Fenner M, editor. Seeds: The ecology of regeneration in plant communities. Wallingford: CABI Publishing; 2000. p. 125-166.

Kalko E, Handley C. Neotropical bats in thecanopy: diversity, community structure, and implica¬tions for conservation. Plant Ecol. 2001;153:319-333. Doi:10.1023/A:1017590007861

Lambert J. Exploring the link between animal frugivory and plant strategies: The case of primate fruit processing and post-dispersal seed fate. In: Levey DJ, Silva WR, Galetti M, editors. Seed dispersal and frugivory: Ecology, evolution and conservation. Oxon: CABI Publishing; 2002. p. 365–379.

Lambert J, Chapman A, Wrangham W, Conklin-Brittain L. The hardness of cercopithecine foods: implications for the critical function of enamel thickness in exploiting fallback foods. Am J Phys Anthropol. 2004;125:363–368. Doi:10.1002/ajpa.10403

Legendre P, Legendre L. Numerical ecology. Amsterdam, The Netherland: Editorial Elsevier; 1998. p. 380.

Lou S, Yurrita C. Análisis de nicho alimen¬tario en la comunidad de murciélagos frugívoros de Yaxhá, Petén, Guatemala. Acta Zool Mex. 2005;21:83-94.

Martínez E, Galindo-Leal J. La vegetación de Calakmul, Campeche, México: clasificación, descripción y distribución. Bol Soc Bot México. 2002;71:7-32.

McConkey R. Primary seed shadow generated by gibbons in the rain forests of Barito Ulu, central Borneo. Am J Primatol. 2000;52:13–29. Doi:10.1002/1098-2345(200009)52:1<13::AID-AJP2>3.0.CO;2-Y

McConkey KR, Chivers DJ. Influence of gibbon ranging patterns on seed dispersal distance and deposition site in a Bornean forest. J Trop Ecol. 2007;23:269-275. Doi:10.1017/S0266467407003999

McCullagh P, Nelder JA. Generalized linear model. London, UK: Chapman & Hall; 1989; p. 532.

Morales K. Estudio preliminar de la población de Ateles geoffroyi "mono araña" en Chaguantique y El Tercio, Departamento de Usulután, El Salvador (tesis de licenciatura). El Salvador: Facultad de Ciencias Naturales y Matemáticas, Universidad de El Salvador; 2003. 70p.

Novoa S, Cadenillas R, Pacheco V. Dispersión de semillas por murciélagos frugívoros en bosques del Parque Nacional Cerros de Amotape, Tumbes, Perú. Mastozool Neotrop. 2011;18:81-93.

Oliveira M, Ferrari F. Seed dispersal by black-handed tamarins, Saguinus midas niger (Callitrichinae, Primates): implications for the regeneration of degraded forest habitats in eastern Amazonia. J Trop Ecol. 2000;16:709–716. Doi:10.1017/S0266467400001668

Primack B, Corlett R. Tropical Rain Forests: An Ecological and Biogeographical Comparison. New York: Wiley-Blackwell; 2005. 336 p.

Ramos-Fernández G, Ayala-Orozco B. Population size and habitat use of spider monkeys at Punta Laguna, Mexico. In: Marsh LK, editor. Primates in Fragments: Ecology and Conservation. New York: Plenum-Kluwer Press; 2002. p. 1-19.

Romo M, Herrera E. Observaciones sobre la alimentación del murciélago frugívoro mayor Artibeus lituratus (Chiroptera: Phyllostomidae) en Venezuela. Revista Mexicana de Mastozoología. 2010;14: 51-58.

Russo S, Campbell J, Dew J, Stevenson P, Suarez S. A multi-forest comparison of dietary preferences and seed dispersal by Ateles spp. Int J Primatol. 2005;26:1017-1036. Doi:10.1007/s10764-005-6456-2.

Scherbaum C, Estrada A. Selectivity in feeding preferences and ranging patterns inspider monkeys Ateles geoffroyi yucatanensis of northeastern Yucatan peninsula, Mexico. Curr Zool. 2013;59(1):125–134. Doi:10.1093/czoolo/59.1.125

Stephens D, Krebs J. Foraging theory. New Jersey: Princenton University Press; 1986. 247 p.

ter Braak CJF, Smilauer P. CANOCO [software]. Version 4.5. Ithaca, New York: Microcomputer Power; 2002.

Tobón WT, Urquiza-Haas T, Ramos-Fernández G, Calixto-Pérez E, Alarcón J, Kolb M, et al. Prioridades para la conservación de los primates en México. Comisión Nacional para el Conocimiento y Uso de la Biodiversidad-Asociación Mexicana de Primatología, A.C.-Comisión Nacional de Áreas Naturales Protegidas, México; 2012. 7 p.

Valenta K, Burke R, Styler S, Jackson D, Melin A, Lehman S. Colour and odour drive fruit selection and seed dispersal by mouse lemurs. Sci Rep. 2013;3:2424. Doi:10.1038/srep02424

Wallace R. Seasonal variations in diet and foraging behavior of Ateles chamek in a southern Amazonian tropical forest. Int J Primatol. 2005;26:1053-1075. Doi:10.1007/s10764-005-6458-4

Wallis I, Edwards M, Windley H, Krokenberger A, Felton A, Quenzer M, et al. Food for folivores: Nutritional explanations linking diets to population density. Oecologia. 2012;169:281-291. Doi:10.1007/s00442-011-2212-9.

Dimensions

PlumX

Visitas a la página del resumen del artículo

1236

Descargas

Los datos de descarga aún no están disponibles.

Cómo citar

Dzul-Cauich, H. F., Puc-Sosa, M. del C., Canto-Osorio, J. M., & Ballina Gomez, H. S. (2018). Elección diferencial de frutos en dos especies simpátricas de monos y murciélagos frugivoros en el sureste de México. Acta Biológica Colombiana, 23(2), 141-150. https://doi.org/10.15446/abc.v23n2.66313