Mecanismos de defensa y respuestas de las plantas en la interacción micorrícica: una revisión

Título en ingles: Plant defense mechanisms and responses in the arbuscular mycorrhizal symbiosis: a review.

Resumen: El establecimiento de la simbiosis planta-hongos formadores de micorrizas Arbusculares (HFMA) requiere procesos armónicos a nivel espacio-temporal, que dependen de señales para el reconocimiento, colonización e intercambio bidireccional de nutrientes. Las plantas presentan respuestas de defensa frente a posibles organismos invasores; sin embargo, frente a HFMA estas son débiles, localizadas y no impiden la colonización del hongo. Los beneficios de la simbiosis generalmente se asocian a nutrición vegetal, aunque, también está relacionada con el incremento de la tolerancia-resistencia de plantas a los estreses bióticos. La resistencia inducida HFMA (MIR) es importante en el control de patógenos foliares, comedores de hojas y necrótrofos, encontrándose protección de plantas micorrizadas tanto a nivel local como sistémico, relacionada con los niveles de ácido jasmónico en tejidos. Un mecanismo en la MIR está asociado con el “priming”, que permite una rápida y eficiente respuesta de defensa de plantas micorrizadas. Se han planteado posibles mecanismos de atenuación de las respuestas de defensa, considerando: activación de supresores de defensa; plantas que producen respuestas de defensa frente a HFMA y otras que no las producen, y  plantas que suprimen las respuestas de defensa en la simbiosis. Aunque el control de la simbiosisestá regulado básicamente por la planta, aún se desconoce el papel de los HFMA en el debilitamiento de las respuestas de defensa. Recientemente, se ha dado un avance importante en entender los mecanismos mediante los cuales se establece y mantiene la biotrofía del hongo, al describirse la proteína SP7 que interactúa con el factor de transcripción PR, ERF19 en el núcleo de la célula vegetal. Se ha sugerido que SP7 es un efector que actúa oponiéndose al programa de inmunidad de la planta. Este documento está orientado a hacer una revisión de las respuestas de defensa que presentan las plantas bajo condiciones de simbiosis con HFMA, con el fin tener un acercamiento sobre los posibles mecanismos de atenuación de las mismas, de forma tal que permite el establecimiento de la simbiosis. Además, se desea tener una aproximación al tema de la capacidad de defensa que presenta la planta micorrizada  frente a un amplio grupo de organismos patógenos.

Palabras clave: hongos formadores de micorriza arbuscular (HFMA); mecanismos de defensa de planta;   simbiosis; priming; protección de planta

Summary: Harmonic processes between plant and arbuscular mycorrhyzal fungi (AMF) are required for the symbiosis formation between the two organisms. These processes depend on specific signalling for the plant-fungus recognition, colonisation and bidirectional nutrient exchange. Plants show defence responses against invasive organisms, however they react weakly and localised when challenged by AMF. The benefits derived from the mycorrization are described for the nutritional aspect; however, it is known that mycorrhized plants are more tolerant to biotic stresses. Mycorrhizal induced resistance (MIR) is especially important for the control of foliar pathogens, leaf cutters and necrotrophs.  There has also been found that mycorrhizal plants are protected both locally and systemically and their protection is related with jasmonic acid levels at their tissues. One of the most important mechanisms for MIR is the so called “priming” that allows plants to exert a fast and efficient defence response. Possible mechanisms to unravel mycorrhizal plants lower defence systems include: defence suppressor activation, differential plants response towards AMF from inexistent to low, and plant defence response suppression during the AMF symbiosis. The symbiosis control  is known to be regulated by the plant, however, no role has been assigned to the AMF for the weakening of the plant defence system. Recently, a big step towards understanding of the fungal role has been made. A protein SP7 that interacts with a PR transcription factor ERF19, in the plant nucleus, has been described. This discovery indicates a possible mechanism to establish and maintain the biotrophic status of the AMF counteracting the immune plant system. The main focus of this manuscript is to review the mycorrhizal plant defence responses taking into account that for a functional AMF symbiosis a lesser plant defence mechanism is required. At the same time, the mycorrhizal plant acquires a higher defence capacity against a wide group of attackers

ARTÍCULO DE REVISIÓN

Plant defense mechanisms and responses in the arbuscular mycorrhizal symbiosis: a review.

Margarita Ramírez Gómez1 y Alia Rodríguez2.

1 I. A. MPhil. Corpoica, CBB, Tibaitatá. mramirezgomez@gmail.com 
2 I.A. PhD. Universidad Nacional de Colombia, Facultad de Agronomía. Bogotá. alrodriguezvi@unal.edu.co 

Recibido: marzo 09 de 2008 Aprobado: junio 07 de 2012

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Resumen

El establecimiento de la simbiosis planta-hongos formadores de micorrizas Arbusculares (HFMA) requiere procesos armónicos a nivel espacio-temporal, que dependen de señales para el reconocimiento, colonización e intercambio bidireccional de nutrientes. Las plantas presentan respuestas de defensa frente a posibles organismos invasores; sin embargo, frente a HFMA estas son débiles, localizadas y no impiden la colonización del hongo. Los beneficios de la simbiosis generalmente se asocian a nutrición vegetal, aunque, también está relacionada con el incremento de la tolerancia-resistencia de plantas a los estreses bióticos. La resistencia inducida HFMA (MIR) es importante en el control de patógenos foliares, comedores de hojas y necrótrofos, encontrándose protección de plantas micorrizadas tanto a nivel local como sistémico, relacionada con los niveles de ácido jasmónico en tejidos. Un mecanismo en la MIR está asociado con el "priming", que permite una rápida y eficiente respuesta de defensa de plantas micorrizadas. Se han planteado posibles mecanismos de atenuación de las respuestas de defensa, considerando: activación de supresores de defensa; plantas que producen respuestas de defensa frente a HFMA y otras que no las producen, y plantas que suprimen las respuestas de defensa en la simbiosis. Aunque el control de la simbiosisestá regulado básicamente por la planta, aún se desconoce el papel de los HFMA en el debilitamiento de las respuestas de defensa. Recientemente, se ha dado un avance importante en entender los mecanismos mediante los cuales se establece y mantiene la biotrofía del hongo, al describirse la proteína SP7 que interactúa con el factor de transcripción PR, ERF19 en el núcleo de la célula vegetal. Se ha sugerido que SP7 es un efector que actúa oponiéndose al programa de inmunidad de la planta. Este documento está orientado a hacer una revisión de las respuestas de defensa que presentan las plantas bajo condiciones de simbiosis con HFMA, con el fin tener un acercamiento sobre los posibles mecanismos de atenuación de las mismas, de forma tal que permite el establecimiento de la simbiosis. Además, se desea tener una aproximación al tema de la capacidad de defensa que presenta la planta micorrizada frente a un amplio grupo de organismos patógenos.

Abstract

Harmonic processes between plant and arbuscular mycorrhyzal fungi (AMF) are required for the symbiosis formation between the two organisms. These processes depend on specific signalling for the plant-fungus recognition, colonisation and bidirectional nutrient exchange. Plants show defence responses against invasive organisms, however they react weakly and localised when challenged by AMF. The benefits derived from the mycorrization are described for the nutritional aspect; however, it is known that mycorrhized plants are more tolerant to biotic stresses. Mycorrhizal induced resistance (MIR) is especially important for the control of foliar pathogens, leaf cutters and necrotrophs. There has also been found that mycorrhizal plants are protected both locally and systemically and their protection is related with jasmonic acid levels at their tissues. One of the most important mechanisms for MIR is the so called "priming" that allows plants to exert a fast and efficient defence response. Possible mechanisms to unravel mycorrhizal plants lower defence systems include: defence suppressor activation, differential plants response towards AMF from inexistent to low, and plant defence response suppression during the AMF symbiosis. The symbiosis control is known to be regulated by the plant, however, no role has been assigned to the AMF for the weakening of the plant defence system. Recently, a big step towards understanding of the fungal role has been made. A protein SP7 that interacts with a PR transcription factor ERF19, in the plant nucleus, has been described. This discovery indicates a possible mechanism to establish and maintain the biotrophic status of the AMF counteracting the immune plant system. The main focus of this manuscript is to review the mycorrhizal plant defence responses taking into account that for a functional AMF symbiosis a lesser plant defence mechanism is required. At the same time, the mycorrhizal plant acquires a higher defence capacity against a wide group of attackers.

Key words: arbuscular mycorrhizal fungi (AMF), plant defense mechanisms, symbiosis, priming, plant protection.

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Introducción

La asociación de plantas-hongos formadores de micorrizas arbusculares (HFMA) data de más de 400 millones de años y se considera que la colonización de ecosistemas terrestres por las plantas se debe, en parte, a la alta capacidad de adaptación a diversos ecosistemas de la asociación (Remy et al., 1994; Bonfante y Genre, 2008), que se refleja en su amplia distribución geográfica y alta cobertura de especies vegetales que se asocian a HFMA (Harley y Smith, 1983). Procesos como la fotosíntesis y la respiración, así como la regulación de producción de ROS (Reactive oxygen species) con propósitos de defensa, han sido descritos como mecanismos esenciales para la adaptación de plantas a ecosistemas terrestres, debido a la liberación de oxígeno, impactando los procesos de evolución de la vida en el planeta (Delauxa et.al., 2012; Kump, 2008) Las moléculas ROS son altamente tóxicas cuando se acumulan en las células ya que pueden dañar ADN, proteínas y lípidos. Sin embargo, se ha comprobado que las ROS son esenciales en procesos de crecimiento y desarrollo (Foreman et al., 2003), movimiento de estomas, (Pei et al., 2000), e interacciones planta-microorganismos (Torres, 2010). En el proceso de adaptación a los ecosistemas terrestres, las plantas enfrentaron muchos tipos de estrés, incluyendo el ataque de comunidades de microorganismos del suelo (Emiliani et al., 2009). Las interacciones planta-microorganismos han mostrado diversas respuestas en la planta, en términos de los niveles de ROS y se ha podido determinar su importante papel en resistencia de las plantas a patógenos (Bindschedler et al., 2006), encontrándose que la planta eleva sus niveles de ROS cuando es atacada por patógenos (Fase I) y luego mantiene niveles moderados de producción de ROS (Fase II) (Lamb y Dixon, 1997; Torres et al., 2006). En interacciones simbióticas, se ha podido determinar que se presentan fluctuaciones de niveles de ROS en etapas tempranas del establecimiento de la simbiosis compatibles tanto en rizobios como en HFMA, acompañado de producción de flavonoides en leguminosas y strigolactonas y factores Myc en plantas - HFMA (Fisher y Long, 1992), encontrándose producción en células cercanas a aquellas colonizadas por HFMA (Fester y Hause, 2005), lo cual sugiere que este pude ser un mecanismo de control de la colonización.

El intercambio bidireccional de nutrientes es el eje de la simbiosis, en donde la planta suministra carbohidratos al hongo y el hongo facilita nutrientes a la planta en ambientes donde la disponibilidad de éstos es restrictiva (Genreet al., 2008). Los HFMA son simbiontes obligados, que desarrollan en las células de la corteza de la raíz el arbúsculo, formando una interfase hongo- planta para el intercambio de nutrientes (Gadkar et al., 2001). Sin embargo, existen otros beneficios de la simbiosis como son la tolerancia de la planta a estrés, el mejoramiento de características físicas del suelo y el favorecimiento de diversificación de especies vegetales en ecosistemas (Smith y Read, 2008).

Para obtener estos beneficios, es necesario que planta y hongo establezcan una interacción estable, durable y funcional, basada en el beneficio mutuo y las dinámicas impuestas por las condiciones abióticas en las que se establece. Así, la asociación micorrícica arbuscular, tiene amplias aplicaciones tanto en ecosistemas y programas de restauración y mantenimiento de diversidad; como en agro-ecosistemas modernos en los cuales la producción vegetal debe ser sostenible y sustentable.

Algunas de las preguntas más frecuentes para biólogos, ecólogos y agrónomos, es ¿cómo los HFMA logran sobrepasar el sistema de defensa de la planta?,¿ qué mecanismos utiliza la planta para discriminar entre interacciones benéficas y patogénicas con microorganismos?, y finalmente, ¿cómo podemos utilizar las interacciones benéficas planta-microorganismo, en programas de protección vegetal y control biológico en sistemas agrícolas? Esta revisión busca profundizar acerca de las respuestas de defensa de las plantas, los mecanismos de atenuación las implicaciones de la relación entre HFMA y plantas en el control de patógenos y protección de la planta.

Mecanismos de defensa de la planta

Las comunidades de plantas interactúan con organismos benéficos y antagónicos, lo cual les exige el desarrollo de respuestas adaptativas para integrar las diferentes señales que reciben. Esta complejidad está enmarcada en la gran diversidad de especies de plantas, insectos y microorganismos, incluyendo benéficos que interactúan y permiten mejorar el crecimiento y la nutrición vegetal, favorecen la tolerancia a estrés, el control de plagas y la polinización (Pozo et al., 2004). Ante la multiplicidad de interacciones, las plantas presentan una amplia flexibilidad de respuestas frente a organismos benéficos y patógenos (Verhagen et al., 2004), con superposición de algunas señales activadas por la planta y respuestas adaptativas que se mueven entre la protección frente a los agresores y la obtención de beneficios, generándose una sofisticada red de señales, donde los procesos de sinergismo y antagonismo entre vías de señalización permiten afinar el mecanismo de defensa más adecuado (Chisholm et al., 2006; Pieterse y Dicke, 2007).

La iniciación de procesos de defensa de las plantas frente a una posible infección o colonización por microorganismos, requiere de un diálogo molecular entre los organismos involucrados (Gust et. al., 2012) en el cual se debe considerar: 1- Percepción de los patrones MAMPs (patrones moleculares asociados a microorganismo) del microorganismo por los receptores de reconocimiento PRRs de la planta ó 2- Percepción de las proteínas efector-específicos del patovar microbiano por los receptores inmunes de la planta (Spoel y Dong, 2012; Chisholm et al., 2006; Dang y Jones, 2001) .

Un mecanismo de adaptación de plantas, es su habilidad de reconocer y responder rápidamente frente a un posible invasor mediante respuestas de defensa. Respuestas gen-gen se observan cuando un patógeno con un gen dominante de avirulencia es reconocido por una planta con un gen dominante de resistencia (R); en interacciones incompatibles el hospedero es resistente, pero en las compatibles no hay reconocimiento gen-gen, el patógeno es virulento y el hospedero susceptible. En las respuestas de resistencia gen-gen, mediadas por hormonas como ácido salicílico (SA), ácido jasmónico (JA) y etileno (ET), las plantas presentan mecanismos de defensa mediante efectores, con producción de metabolitos, proteínas y acumulación de calosa y lignina (Glazebrook, 2005).

La respuesta de defensa, puede iniciarse por un reconocimiento gen-gen, que limita el crecimiento del organismo invasor y puede estar acompañada por la producción de ROS, necesarias para la respuesta hipersensible (HR), que permite la programación de muerte celular y le impide al invasor el acceso a nutrientes y agua. Esta resistencia mediada por genes R está asociada con la activación de la vía de señalización dependiente del SA que permite la expresión de proteínas relacionadas con patogénesis (PR), mientras que otras defensas de la planta están controladas por mecanismos que dependen de ET o de JA (Glazebrook, 2005). La primera respuesta inmune, genera un nivel de defensa basal y le permite reconocer características comunes de los patógenos. Son los patrones moleculares asociados a patógenos (PAMPs), los cuales forman parte de la primera línea de defensa y puede ser suprimida por patógenos por liberación de proteínas efectoras, que son reconocidas por las plantas a través de proteínas R, conformando una segunda línea de defensa, llamada inmunidad disparada por efector (Chisholm et al., 2006).

Las plantas pueden activar otra línea de defensa, la resistencia inducida, que es sistémica, tiene un amplio espectro de efectividad (Howe, 2004) y puede ser inducida por organismos patógenos y benéficos (HFMA y rizobacterias), activada en órganos distantes de una planta en respuesta a una infección localizada y confiere una resistencia mejorada contra un posible ataque posterior para un amplio rango de patógenos (Chaturvedi y Shah, 2007; Vlot et al., 2008; Pozo et al., 2004). Los patógenos inducen resistencia sistémica adquirida (SAR) (Durrant y Dong, 2004). En cuanto a la resistencia sistémica inducida (ISR) esta es mediada por rizobacterias (Van Loon et al., 1998) y también es observada en plantas colonizadas por HFMA (Liu et al., 2007) y la defensa directa es inducida por herbívoros (Howe, 2004). Dentro de los mecanismos de defensa inducida, se encuentra la producción de compuestos como proteínas relacionadas con patogénesis (PR) con actividad antimicrobiana (Van Poecke y Dicke, 2004), inhibidores de proteinasas que afectan insectos (Howe, 2004), producción de sustancias volátiles que atraen parasitoides y predatores (Heil y Ton, 2007; Van Bel y Gaupels, 2004; Frost et al., 2004) y néctar para capturar artrópodos que controlan herbívoros (Dicke y Hilker, 2003). Estas señales pueden transmitirse internamente por haces vasculares (Heil y Ton, 2007; Van Bel y Gaupels, 2004) y externamente mediante sustancias volátiles que permite dirigir la señal a la planta y a plantas circundantes. Algunas de estas señales pueden actuar indirectamente, mediante atracción de enemigos naturales (Heil y Ton, 2007).

En la resistencia inducida, el SA, el JA y el ET juegan un papel clave (Durrant y Dong, 2004) y la eficiencia en la regulación de la respuesta depende del tipo específico de organismo y la cantidad, composición y tiempo de identificación de la señal que produce la activación de genes de defensa (Mur et al., 2006). La mayoría de genes de respuesta vía JA activados por cada atacante son específicos para la combinación planta-atacante, pero en mecanismos de comunicación cruzada, se forma una compleja red de respuesta específica por el atacante (Pieterse y Dick, 2007). La comunicación cruzada entre vías de defensa permite regular, priorizar y definir la estrategia de defensa dependiendo del atacante, pero organismos benéficos y atacantes pueden alterar la red de señales y manipular las defensas (Harrison, 2005), usando factores de virulencia como la coronatina que actúa en forma análoga al jasmonato (Nomura et al., 2005). En Arabidopsis la coronatina suprime las defensas dependientes de SA contra P. syringae, incrementando la susceptibilidad al patógeno (Brooks et al., 2005), así como la variabilidad intraespecífica existente en el grado de interacción entre defensas dependientes de SA y JA puede constituir una forma de evasión frente a estrategias tipo señuelo empleadas por patógenos (Traw et al., 2003).

Activación de señales

El ataque de algunas plagas o la HR disparan la activación de señales dependientes de SA, con incremento del nivel de SA, que permite la activación de genes efectores de defensa, como PR-1 y de los genes PAD4 y EDS1, requeridos para acumulación de SA (Falk et al., 1999) y aunque PAD4 activa respuestas de defensa adicionales, es necesario para biosíntesis de SA (Glazebrook et al., 2003). La producción de SA en plantas puede realizarse a partir de isocorimato, codificado por SID2, o a partir de fenilalanina, como ocurre en mutantes sid2 en los que la producción de SA se reduce (Wildermuth et al., 2001). EDS5 es requerido para la producción de SA en respuestas a patógenos ya que codifica por transportadores MATE, que pueden estar involucrados en transporte de intermediarios en la síntesis de SA (Nawrath et al., 2002).

En la expresión de PR-1 por SA, existen dos posibles vías de señalización, una dependiente y otra independiente de NPR1 (Non-expresser of PR-1) (Clarke et al., 2000). En el primer caso, se requiere la interacción de NPR1 con factores de transcripción tipo TAGs y de la activación del factor de transcripción WRKY70 (Despres et al., 2003), aunque no se ha reportado interacción directa entre NPR1 y WRKY70. En el segundo caso, el factor de transcripción AtWhy1 inducido por infección con P. parasitica y tratamiento con SA, es independiente de NPR1, pero se requiere para la inducción de PR-1 por SA (Desveaux et al., 2004).

Los mecanismos de defensa son complejos y se retroalimentan. Así, la muerte celular promueve la producción de SA y la producción de SA promueve la muerte celular. De forma similar, PAD4 y EDS1 son requeridos para la producción de SA, y la expresión de éstos es incrementada por SA y por otra parte, NPR1 controla los niveles de SA, pero responde a niveles altos de SA (Desveaux et al., 2004). La muerte celular por HR permite la activación de señalización de SA, por lo que plantas retadas con un patógeno avirulento, desarrollan resistencia después de las infecciones con patógenos sensibles a respuestas reguladas por SA, presentando SAR (Durrant y Dong 2004).

En respuesta a ataques de herbívoros y lesiones, se aumentan los niveles de JA, con expresión de genes PDF1.2. Algunos genes regulados por JA también son regulados por ET, como PDF1.2, pero se observan genes inducibles por JA que no requieren ET, como VSP1 (Norman- Setterblad et al., 2000). El JA induce los factores de transcripción ERF1, RAP2.6 y JIN1 (AtMYC2) (Lorenzo et al., 2003). El ERF1 (factor de respuesta de etileno) integra las señales de JA/ET, su expresión requiere JA y ET, y su sobreexpresión produce activación de genes de defensa (Lorenzo et al., 2003). Existen diferentes interacciones en las respuestas de SA, JA y ET: mutua inhibición de expresión de genes entre SA y JA; algunos genes requieren JA y ET, otros solamente necesitan uno de ellos (Bostock, 2005), y algunos genes pueden ser inducidos por aplicaciones de SA y JA (Glazebrook et al., 2003). Alteraciones genéticas que aumentan niveles de SA reducen la respuesta a JA, y bloqueos de expresión de SA incrementan la expresión de genes inducidos por JA (Spoel et al., 2003).

La activación simultánea de múltiples vías de defensa puede producir altos niveles de resistencia inducida o efectos antagónicos (Bostock, 2005). En los mecanismos de comunicación cruzada se han identificado proteínas como la NPR1 y la glutaredoxina, que presentan un efecto antagónico al SA en la expresión de genes de respuesta a JA (Spoel et al., 2003); el factor de transcripción WRKY70 activa genes de respuesta de SA y reprime genes inductores de JA, actuando como un interruptor molecular en estas dos vías (Li et al., 2004), y los factores de transcripción ERF1 y MYC2 actúan como integradores de señales de las vías JA y ET y activan diferencialmente genes de defensa dependientes de JA (Lorenzo et al., 2003).

"Priming"

La modulación de respuestas de defensa de la planta utiliza diversos mecanismos como identificación, comunicación cruzada y supresión de señales de defensa mediada por el patógeno. La activación de respuesta de defensa acompañada de una estrategia efectiva es fundamental para control de plagas, por el alto costo energético de la defensa. Este fenómeno se conoce como "priming", en el que un estímulo recibido facilita la respuesta de otro estímulo relacionado y actúa como un mecanismo de memoria (Conrath et al., 2006), que contribuye a los procesos de adaptación de la planta al estrés (Pieterse and Dicke, 2007). La eficiencia en la comunicación entre órganos infectados y no infectados es vital para la manifestación a tiempo de defensas que permitan restringir sistémicamente el avance del ataque. Los haces vasculares sirven como medio eficiente de comunicación a larga distancia dentro de la planta. Las señales aéreas también contribuyen en este proceso. Algunos de los metabolitos candidatos en señales sistémicas de defensa de la planta frente a patógenos son el metil-salicilato, los jasmonatos, el ácido azelaico y di-terpenoides, encontrados como señales móviles asociados con la activación sistémica en contra de un amplio espectro de patógenos (Chaturvedi y Shah, 2007; Thorpe et al., 2007; Truman et al., 2007). Así, está el ácido zelaico que ejerce "priming" sobre la vía del SA (Chaturved et al.., 2008; Cameron et al.., 1994; Laurie-Berry et al., 2006; Nickstadt et al., 2004; Raacke et al., 2006; Jung, et al., 2009), los terpenoides (Bouwmeester et al., 2007; Mumm et al., 2009) y los volátiles verdes de hojas (Green leaf volátiles- GLVs) que actúan como "priming" en vías de jasmonatos (Heil et al., 2007; Engelberth et al., 2004). Por el contrario, las auxinas probablemente contribuyen a la regulación negativa de las defensas sistémicas (Shah, 2009).

El "priming" puede ser inducido por bacterias benéficas (Verhagen et al., 2004), HFMA (Pozo et al., 2005), patógenos (Cameron et al., 1999), insectos herbívoros (De Vos et al., 2006), por aplicación de sustancias químicas, como bajas dosis de SA (Mur et al., 1996), JA (Kauss et al., 1994) y por compuestos orgánicos volátiles (VOCs) en relaciones planta-herbívoros y planta-planta (Baldwin et al., 2006), observándose que los VOCs inducidos por herbívoros producen un estímulo en plantas cercanas mejorando directa e indirectamente las respuestas de defensa (Kessler et al., 2006). En plantas en estado de "priming" las respuestas de defensa no son activadas directamente por el agente del "priming", pero son aceleradas después de la percepción de la señal de estrés, aumentando el nivel de resistencia (Conrath et al., 2006) (Figura 1).

La infección local de patógenos necrótrofos puede inducir SAR, que le confiere resistencia a la planta frente a un amplio grupo de atacantes (Sticher et al., 1997) y requiere de la acumulación endógena de moléculas de señalización de SA, para activación de genes PR (Durrant y Dong, 2004). En la señalización del SAR, el SA puede actuar de dos formas, activando directamente la expresión de genes PR o indirectamente mediante "priming" con bajas dosis de SA que no activan los genes de defensa directamente, pero potencian la expresión de éstos después de la infección de patógenos (Conrath et al., 2006). Otro gen implicado en "priming" es NPR1, encontrándose que plantas mutantes NPR1 infectadas con cepas avirulentas, acumulan niveles similares de SA que plantas silvestres, pero no expresan genes PR o SAR; así, NPR1 aparentemente juega un papel en "priming" de SA mediado por incremento de expresión de genes de defensa (Cao et al., 1994; Chaturvedi y Shah, 2007; Vlotet al., 2008).

Interacción planta – hongos formadores de micorrizas arbusculares

El establecimiento de una relación mutualista requiere reconocimiento y alta coordinación a nivel fisiológico, morfológico y genético, a partir de una permanente comunicación celular y molecular entre los organismos involucrados en la simbiosis (Parniske, 2004; Parniske, 2008), de tal forma que la planta permita el ingreso del HFMA, sin la invasión de otros organismos, lo que implica el desarrollo de estrategias sofisticadas para percibir y responder mediante respuestas de defensa de diferente intensidad, duración y localización (Dicke y Hilker, 2003). Las relaciones plantas-HFMA se basan en intercambio de señales de reconocimiento en las fases asimbiótica, presimbiótica, formación de apresorio, colonización y formación de arbúsculos. La germinación de esporas y la ramificación y crecimiento de hifas germinativa es estimulada por compuestos volátiles de exudados de la raíz como el CO2 (Bago et al., 2000) y hormonas (Akiyama et al., 2005; Hause et al., 2007), y se considera como la primera señal de interacción planta-hongo, la cual es producida especialmente bajo condiciones de déficit de fósforo (Pi) (Akiyama et al., 2005).

Los flavonoides (Vierheilig y Piché, 2002) y algunas hormonas que afectan diferencialmente el crecimiento del hongo (Hause et al., 2007), son importantes en la fase inicial, pero la strigolactona ha mostrado ser una señal de fundamental importancia en el desarrollo de la simbiosis (Akiyama et al., 2005), ya que el estímulo de esta hormona en el hongo es necesario para la producción los factores "Myc" y activación de la expresión de genesENDO11 para el establecimiento de la simbiosis (Kosuta et al., 2003). La ubicación de las raíces por las hifas del hongo, se logra mediante señales tigmiotrópicas y metabolitos secundarios (Requena et al., 2007). La activación en el hospedero de genes ENDO, permite a la planta localizar los puntos de contacto de las hifas del hongo para la formación del apresorio (Kosuta et al., 2003), lo cual, conjuntamente con los factores Myc, lleva a formar un aparato de pre-penetración (APP) por donde la hifa ingresa a la célula de la epidermis (Genre et al., 2005) hasta colonizar las células corticales y producir los arbúsculos, con cambios drásticos a nivel celular y activación de genes relacionados con reorganización celular, formación de membranas y transporte de Pi (Reinhardt, 2007).

a. El modelo de señalización "Sym"

La simbiosis de plantas con HFMA y con rizobios presentan características similares a nivel molecular, citológico y en la activación de genes de establecimiento de las simbiosis, por lo que se ha llamado la vía común Sym (Parniske, 2000). Oldroyd y Downie (2006), presentaron un modelo para la vía de señalización Sym, con participación de receptores de quinasas específicos para rizobios (NFR1, NFR5) asociados con la percepción de factores Nod y receptores DMI2/SYMRK. Después del reconocimiento de factores Nod (y posiblemente Myc) se genera una cascada de fosforilación en la membrana plasmática, con participación de segundos mensajeros (fosfolipasas C y D), que regulan la fosforilación y activan los canales de cationes DMI1/POLLUX y CASTOR. Para la percepción de los factores Nod en la membrana plasmática, se requiere la inducción de oscilaciones de Ca en el núcleo y de una nucleoporina (NUP133) que permita la entrada del segundo mensajero, para activar los canales de Ca en el interior y en el exterior de la membrana nuclear. Las bombas de Ca requieren ATP para su movilización en contra del gradiente de concentración y para mantener un nivel adecuado del elemento. Lo anterior, genera la activación de proteína quinasa, dependiente de Ca y calmodulin (CCaMK), localizada en el núcleo que regula la nodulación mediante la activación de la expresión de genes nodulin. Genes de simbiosis temprana DMI3, codifican para la CCaMK, importante en la simbiosis, ya que regula la morfogénesis del nódulo y es requerida en la simbiosis con HFMA, posiblemente para activar la respuesta de la planta (Oldroyd y Downie, 2006).

Evaluación de HFMA en resistencia de plantas al estrés biótico

Las evaluaciones del aporte de los HFMA a la resistencia a enfermedades y plagas se han realizado con patógenos del suelo que afectan raíces como Fusarium, Rhizoctonia, Pythium, Verticillum, Phytophthora y Aphanomyces(Whipps, 2004) ó nematodos (Li et al., 2006), encontrándose que la eficiencia de los HFMA en el mejoramiento de la resistencia/tolerancia difiere entre aislamientos, no es aplicable a todos los patógenos y es modulada por las condiciones ambientales (Whipps, 2004). Aunque existen pocos reportes de evaluación de enfermedades en la parte aérea de la planta, se observa que la simbiosis aumenta la susceptibilidad de la planta a patógenos biótrofos, virus (Shaul et al., 1999), mildeos polvosos y royas, pero esto no incide en acumulación de biomasa, ni en la producción de la planta (Whipps et al., 2004). La micorrización reduce los síntomas causados por fitoplasma, protege contra Alternaria solani en tomate (Fritz et al., 2006) e incrementa resistencia a Xanthomonas campestres (Liu et al., 2007) y Pseudomonas syringae (Pozo y Azcón-Aguilera, 2007) en Medicago truncatula. Además, se ha observado efecto contra insectos plaga de raíz, pero el efecto en plagas foliares es muy variable y depende del hábito y grado de especialización del insecto, observándose reducción de incidencia de insectos masticadores e incremento en actividad de insectos chupadores (Gange, 2006).

Muchos estudios han mostrado efectos beneficios de la utilización de Glomus mosseae, Glomus intraradices, Glomus clarum, Gigaspora gigantea, y Gigaspora margarita en diversos cultivos, por mejoramiento de crecimiento, nutrición, toma de agua y resistencia a plagas (Guenoune et al., 2001; Abdel-Fattah y Shabana 2002; Chandanie et al., 2006; Hacisalihoglu et al., 2005; Abdel-Fattah, et al., 2011). El uso de HFMA en control de enfermedades se ha documentado para Cylindrocladium, Fusarium, Macrophomina, Phytophthora, Pythium, Rhizoctonia, Sclerotinium, y Verticillium en diferentes hospederos (Harrier y Watson, 2004). En el caso de Rhizoctonia, se ha encontrado alteración en la expresión de cuatro genes durante la infección en fríjol colonizado con G. intraradices variando la respuesta entre estimulación a supresión, de los niveles de transcripción (Guillon et al., 2002).

Hu et al. (2010) reportan la participación de HFMA en control de enfermedades en pepino encontrando que inoculaciones con un aislamiento de Glomus caledonium no protegió a la planta de Fusarium, mientras que un mezcla de aislamientos mostró un alto potencial de control de la enfermedad, posiblemente debido a que una comunidad con múltiples especies o géneros, puede contener unos organismos especializados en procesos de nutrición, mientras que otros pueden estar más relacionados con procesos de tolerancia a estrés biótico / abiótico, ó a procesos de bioremediación (Hu et al., 2010; Wang et al., 2005; Wang et al., 2007; Sharma et al., 2009).

Mecanismos de inducción de resistencia por micorrizas

La inducción de protección de plantas por HFMA está relacionada con mejoramiento en nutrición, compensación del daño, competencia por fotosintatos o sitios de colonización, activación de mecanismos de defensa de plantas, cambios en arquitectura de la raíz y modificaciones en las poblaciones de organismos en la rizósfera, los cuales pueden actuar en forma simultánea y su eficiencia depende de condiciones ambientales, tiempo de interacción y los organismos involucrados (Whipps, 2004), con efectos locales y sistémicos (Cordier et al., 1998; Pozo et al., 2002).

El efecto de protección de HFMA no puede restringirse a beneficios nutricionales, ya que se han encontrado evidencias de acumulación de compuestos de defensa en plantas micorrizadas, aunque en menor proporción que con patógenos (Fritz et al., 2006). Las raíces micorrizadas presentan, localmente, acumulación de ROS y de enzimas hidrolíticas como quitinasas y glucanasas, que pueden estar asociadas tanto con el establecimiento y control de la simbiosis, como con la protección de la planta (Dumas-Gaudot et al., 2000). En follaje de plantas micorrizadas se han encontrado compuestos anti-alimentarios de insectos (Gange, 2006) y los compuestos volátiles liberados por plantas micorrizadas son más atractivos para áfidos parasitoides, que aquellos de plantas no micorrizadas (Guerrieri et al., 2004). Sin embargo, no se ha reportado acumulación de proteínas PR, SA ó expresión de genes asociados con SAR en tejidos (Pozo y Azcón- Aguilar, 2007).

Plantas de tomate asociadas con Glomus mossae muestran protección sistémica a la infección de Phytophthora parasitica (Pozo et al.; 2002), no acumulan proteínas PR, pero después del ataque del patógeno, la acumulación de proteínas PR-1 y BGL es mayor que en plantas no micorrizadas y con formación de pectina y calosa en los sitios de infección del patógeno (Pozo et al., 2002). En plantas micorrizadas, con reacciones de defensa contra patógenos, no se observa una activación sistémica de mecanismos de defensa celular o bioquímica, lo cual permite plantear al "priming" como el principal mecanismo que opera en el MIR (resistencia inducida por Micorrizas) (Pozo y Azcón-Aguilar, 2007). Sin embargo, en infecciones por Phytophthora se han observado estructuras similares a papilas alrededor de los sitios de infección con deposición de pectinas y calosa, evitando la dispersión del patógeno y mayor acumulación de PR-1a y Β-1,3 glucanasas que en plantas no micorrizadas (Cordier et al., 1998; Pozo et al., 1999; Pozo et al., 2002). Plántulas de papa infectadas con Rhizoctonia y micorrizadas, muestran mayores niveles de fitoalexina rishitin y solavetivona, que plántulas micorrizadas no infectadas (Yao et al., 2003). En plantas de vid micorrizadas se observa protección contra el nematodo Meloidogyne incognita asociada con la expresión del gen VCH3 (Li et al., 2006). La respuesta asociada a "priming" no sólo se presenta en áreas de la raíz colonizadas por HFMA y las respuestas de estímulo en la parte aérea de plantas micorrizadas están relacionados con señales de metil jasmonato y etileno, con fuertes evidencias de que micorrizas disparan un estado de estímulo ("primed") efectivo en toda la planta (Pozo y Azcón- Aguilar, 2007), señalándose la acción sistémica de la micorrización.

Atenuación de los mecanismos de defensa en la simbiosis planta-HFMA

La resistencia a patógenos, implica costos a la planta y por tanto ésta debe identificar rápidamente a los organismos benéficos para evitar la activación de sistemas de defensa (Bonfante y Requena, 2011). Para el reconocimiento de la planta, en el caso de HFMA, así como en el de otros microorgansimos, se requiere de un receptor que permita el reconocimiento como MFs para HFMA o NFs para bacterias (Gough y Cullimore, 2011). El sistema inmune de la planta incluye receptores de proteínas y de quinasas ricos en leucina (LRR-RP y LRR - RK), que permiten inmunidad frente a ataque de microorganismos (Zipfel, 2008; Boller y Felix, 2009), contienen un motivo con lisina (LysM) que esta asociado al reconocimiento de patrones de carbohidratos comunes en superficies microbianas y a la inmunidad frente a ataques (Kaku et al., 2006; Kishimoto et al., 2010; Miya et al., 2007; Shimizu et al., 2010; Wan et al., 2008; Willmann et al., 2011), encontrándose que este motivo es fundamental para el establecimiento de asociaciones simbióticas (Gough y Cullimore, 2011; Limpes et al., 2003, Madsen et al., 2003; Po den Camp, et al., 2011; Radutoir et al., 2003). El único factor de recepción conocido a la fecha asociado a la simbiosis con HFMA, pertenece a la familia LysM-RKs (Op den Camp et al., 2011).

Las señales de alarma que activan las plantas en presencia de invasores potenciales, regulan grupos de genes relacionados con la defensa de la planta, para seleccionar la respuesta más adecuada (De Vos et al., 2005). Los HFMA comparten similitudes con patógenos biótrofos presentando susceptibilidad a defensas reguladas por SA, con reducciones en micorrización por aplicación de SA y con incrementos en los niveles de SA en mutantes myccomo respuesta a HFMA, acumulación baja y temporal en plantas micotróficas (Guerrieri et al., 2004). Las respuestas de defensa son localizadas, débiles y transitorias en estados tempranos en interacciones compatibles planta-HFMA (Liu et al., 2003), mientras que en mutantes myc se observan fuertes reacciones de defensa (Gollotte et al., 1993). Para el establecimiento de la simbiosis se deben modular las defensas de la planta y es posible que los HFMA repriman las defensas dependientes de SA en el hospedero, lo que explicaría la reducción en la acumulación de proteínas PR en tratamientos con SA o sustancias análogas (Shaul et al., 1999).

El proceso de establecimiento de la asociación con HFMA puede estar regulado por JA, y en las células con arbúsculos se expresan genes de respuesta y de biosíntesis de JA, con incrementos en sus niveles en raíces micorrizadas (Hause et al., 2007). El incremento de la resistencia a algunas plagas, en plantas micorrizadas, puede estar vinculada con altos niveles basales de JA, relacionados con "priming" y con deposición de calosa, que se refleja en la relación entre JA y la formación de papilas en raíces de tomate micorrizadas infectadas con Phytophthora (Cordier et al., 1998). Para Arabidopsis se ha propuesto que el JA juega un papel de importancia en inmunidad sistémica (Truman et al., 2007), sugiriendo que el JA sirve como señal endógena en MIR. El establecimiento de una simbiosis funcional requiere de la supresión parcial de respuestas dependientes de SA, compensada por incremento de respuestas reguladas por JA, lo cual puede resultar en un "priming" de mecanismos de defensa dependientes de JA, que puede explicar el espectro de efectividad descrita para MIR: incremento en susceptibilidad a biótrofos e incremento de resistencia a necrótrofos e insectos masticadores (Pozo y Azcón-Aguilar, 2007).

La baja capacidad de los HFMA de inducir respuestas de defensa de la planta, o la regulación de estas respuestas, pueden ser la causa de la débil y localizada respuesta de las plantas (García-Garrido y Ocampo, 2002). Así, cuando la planta reconoce a los HFMA, activa su sistema de defensa, mediante elicitores, defensas que deben ser reducidas para el establecimiento de la simbiosis (Harrison, 2005; Requena et al., 2007). García-Garrido y Ocampo (2002), presentan algunos de los posibles mecanismos para superar las barreras de defensa de la planta:

1. Degradación de las moléculas elicitoras: La inactivación de los elicitores de HFMA puede ser realizada por algunas hidrolasas que se expresan en la simbiosis (Salzer y Boller, 2000), las cuales pueden ser producidas por la planta y reguladas por el Pi, ya que el reconocimiento hongo-planta se produce bajo deficiencia de Pi (Akiyama et al., 2005). La participación de quitinasas en la degradación del elicitor es objeto de controversia (Salzer y Boller, 2000) y la prevención de formación de elicitores endógenos, no parece ser el mecanismo de atenuación, debido a que los HFMA producen cantidades muy bajas de enzimas capaces de degradar la pared celular del hospedero, y son utilizadas para la penetración de la hifa (García-Garrido et al., 2000).
2. Alteración de la vía de señales de transducción, mediante bloqueo de algún componente, SA o ROS, implicado como segundo mensajero en la simbiosis. La producción de compuestos oxidativos en la colonización se refleja en alteraciones en patrones de enzimas antioxidantes como catalasa y peroxidasa (Blilou et al., 2000(a)). La degradación de peróxido de hidrógeno por catalasas pudiera ser un mecanismo para evadir la activación de genes de respuesta de defensa y puede estar regulada por la capacidad de colonización de HFMA y concentraciones de Pi (Lambais, 2000). En tabaco, aumentos transitorios en actividad de catalasas y peroxidasas se correlacionan con incrementos temporales de SA. Aunque se desconoce el papel del SA en la simbiosis, los incrementos en concentración no impiden la formación de apresorio, pero producen reducción transitoria de la micorrización de raíces, sugiriendo que la regulación de respuestas de defensas de la planta puede darse a través de la vía del SA. Plantas de tabaco incapaces de acumular SA (NahG) presentaron mayor micorrización que plantas silvestres, y mutantes Nod y Myc de arveja, mostraron acumulación de SA a través del tiempo (Blilou et al., 2000(b)).
3. Flujos de nutrientes y hormonas. Los niveles de fosfatos y carbohidratos en la planta están, respectivamente, negativa y positivamente relacionados con la colonización de HFMA (Jasper et al., 1979). Aunque el mecanismo preciso y las bases moleculares relacionadas con la posible inhibición de colonización en altos niveles de Pi se desconocen, es probable que exista un mecanismo de señalización que detecte los niveles de Pi, de forma tal que en plantas con altos niveles de fosfato se presente una sobreregulación de los genes de defensa (Lambais, 2000). Por otra parte, las células con arbúsculos son los mayores vertederos de sucrosa y en esas células los incrementos en flujos de sucrosa, glucosa y fructosa presentan correlación positiva con aumentos en la activación de genes de defensa y con resistencia sistémica (Blee y Anderson, 2000).

Los niveles de hormonas varían diferencialmente en la simbiosis, observándose reducción en los niveles de etileno (Vierheilig et al., 1994) e incremento en citoquininas que actúan en la supresión de la actividad quitinasa (Ginzberg et al., 1998), las que en niveles elevados,pueden suprimir la inducción de algunos genes que codifican proteínas PR, cómo quitinasa y glucanasa, aunque el papel de estas hormonas en la regulación de las respuestas de defensa no es muy claro (Shaul et al., 2000). La reprogramación de la planta para lograr compatibilidad con el HFMA después de las señales de reconocimiento puede explicar la supresión de las defensas de las plantas, indicando que es la comunicación planta -hongo lo que prima en este tipo de interacción (Oldroyd et al., 2009).

Finalmente, en un trabajo publicado recientemente por Kloppholz et al. (2011) se identificó que Glomus intraradices, el hongo modelo para HFMA, secreta una proteína (SP7) que interactúa con el factor de transcripción PR ERF19 en el núcleo de la planta, atenuando su sistema de defensa y actuando como promotor del estado biotrófico del hongo. El objetivo de un microorganismo biótrofo como el hongo FMA es mantener su hospedante vivo para tener células vivas de donde alimentarse. Esto quiere decir, que un biótrofo debe evitar la elicitación masiva de respuestas de defensa, que no solamente puede matar al patógeno, sino también al hospedante. El biótrofo utiliza una estrategia mediante la cual "apaga" el sistema de alarma de la planta, manteniéndose en la célula del hospedante, sin inducir procesos de muerte programada como ocurre en la respuesta típica a necrótrofos. En su trabajo, Kloppholz et al. (2011) sugieren que SP7 es una proteína efectora que juega un papel en el establecimiento ó mantenimiento del estado biotrófico, en términos generales, por la atenuación de las respuestas de defensa de la planta.

Conclusiones

Las plantas están en permanente interacción con un gran número de organismos benéficos y/o patógenos, por lo que requieren del establecimiento de señales que permitan su reconocimiento inicial, para la programación de una estrategia de interacción (defensa o aceptación).

Los microorganismos benéficos, como los HFMA, establecen comunicación con las plantas mediante una serie de señales de diferentes características, para el establecimiento de la simbiosis. Sin embargo, el reconocimiento por la planta del HFMA es solo el primer paso, ya que en cada fase de la simbiosis se presentan señales específicas que favorecen o limitan la interacción. El control de la simbiosis, está regulado por la planta prácticamente en todas las fases de desarrollo. La planta produce la primera señal de reconocimiento y permite la entrada de HFMA a sus células, con respuestas de defensa a niveles suficientemente bajos para permitir el ingreso del hongo. Los recientes descubrimientos, presentados por Kloppholz et al. (2011) muestran claramente que existe una estrategia por parte de los HFMA, para atenuar la respuesta inmune de la planta y, tal y como se sugiere, esta estrategia permite el establecimiento y/o probablemente, el mantenimiento de la relación biotrófica que el hongo FMA establece con su hospedante.

Los HFMA comparten mecanismos de interacción con la planta, similares a los que establecen patógenos biótrofos, generando reacciones de defensa de las plantas relacionadas con la vía del SA, por lo que, para el establecimiento de la simbiosis, se deben superar estas barreras. En este proceso se activan defensas que permiten a las plantas aumentar su resistencia/tolerancia a patógenos necrótrofos o insectos comedores de follaje, ya que durante la simbiosis se reducen los niveles de SA, para facilitar el ingreso de los HFMA y se incrementan los niveles de JA y ET. En la MIR, el "priming" producido por la interacción HFMA - plantas, asociado al incremento de los niveles de JA en tejidos, permite que la planta adquiera una mayor tolerancia/resistencia a un grupo importante de organismos plaga. La profundización en el conocimiento de los mecanismos de regulación de hormonas en sistemas simbióticos es una herramienta de alto potencial para el planteamiento de estrategias integradas de biofertilización y control biológico de plagas en agroecosistemas.

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