Caldasia

INTRODUCCIÓN

Las interacciones ectoparásito-hospedero son relaciones ecológicas que pueden presentar diferentes grados de especialización (Vázquez et al. 2005). Los ectoparásitos de vertebrados incluyen diferentes especies de artrópodos hematófagos, que no solo son importantes por su biología y ecología sino también, por sus implicaciones en la salud animal y humana, pues una alta cantidad de especies de ectoparásitos son también vectores de enfermedades (Reeves et al. 2016). Estas interacciones no son estáticas, sino que pueden responder a diferentes factores asociados con la biología de los hospederos (Patterson et al. 2007) y con diferentes variables bióticas y abióticas (Pilosof et al. 2012).

Los ectoparásitos asociados a quirópteros son un grupo bastante especializado y exhiben una relación casi permanente y altamente específica con este orden de vertebrados, lo cual los hace ideales como sistemas de estudio de la interacción parásito-hospedero (Dick y Paterson 2006). Entre estos ectoparásitos se encuentran las moscas de la familia Streblidae y Nycteribiidae, registradas en el Neotrópico. Estos insectos son ectoparásitos hematófagos obligados, holometábolos, pero con un ciclo de transmisión indirecto ya que la pupa se desarrolla en el refugio del hospedero mas no sobre el cuerpo del animal (Patterson et al. 2008). Esto los hace sensibles a las respuestas del hospedero frente a las modificaciones del hábitat y los cambios en las condiciones microambientales (Pilosof et al. 2012).

En los últimos diez años se ha empezado a generar conocimiento sobre los efectos de la transformación del ambiente sobre las interacciones entre ectoparásitos y murciélagos. Los estudios han estado enfocados en evaluar sitios conservados vs. sitios transformados como bosques fragmentados y cultivos. Aunque los resultados en muchos casos son hospedero-específicos, se reportan variables relacionadas con los cambios detectados en las interacciones. Tales variables pueden estar asociadas a características particulares del hospedero como el tipo de refugio usado (Hiller et al. 2020), de la comunidad o población de hospederos (p.e. riqueza y abundancia; Hernández-Martínez et al. 2019) o incluso de los recursos disponibles en el paisaje (p.e. disponibilidad de refugios, porcentaje de cobertura de bosque, conectividad; Bolívar-Cimé et al. 2018, Hernández-Martínez et al. 2019, Hiller et al. 2020).

En Colombia, a pesar de la gran diversidad de especies de murciélagos reportada para el país (205 spp., Ramírez-Chaves et al. 2016), aún son escasos los estudios para documentar sus interacciones con ectoparásitos. Los esfuerzos en estos estudios han estado enfocados principalmente en la descripción de especies y caracterización básica de las interacciones (Marinkelle y Grose 1979). Los estudios se han desarrollado principalmente en bosque seco tropical (Tarquino-Carbonell et al. 2015, Durán et al. 2017, Calonge-Camargo y Pérez-Torres 2018, Ascuntar-Osnas et al. 2020) y recientemente se han hecho aportes en ecosistemas como las sabanas inundables (Liévano-Romero et al. 2019) y bosques andinos (Raigosa et al. 2020). Por otro lado, aún no se han hecho aproximaciones para entender las dinámicas de las interacciones y los efectos de las transformaciones del paisaje sobre éstas.

Este trabajo realiza un aporte sobre la diversidad de ectoparásitos asociados a murciélagos en una región en constante transformación urbana como es el Valle de Aburrá (departamento de Antioquia, Colombia); mediante la evaluación de las interacciones específicas hospedero-ectoparásitos, los cambios en la composición de éstos y su prevalencia a lo largo de un intervalo de transformación del paisaje natural.

Tabla 1: Ubicación y esfuerzos de captura de las zonas de estudio muestreadas.

MATERIALES Y MÉTODOS

Captura de murciélagos y recolección de ectoparásitos

La captura de murciélagos en las zonas de muestreo se realizó en diez salidas de campo entre agosto de 2018 y febrero de 2020. Cada muestreo tuvo una duración de tres noches consecutivas, e incluyeron la instalación de cinco a ocho redes de niebla por noche (6 o 9 m de largo), las cuales fueron ubicadas estratégicamente en sitios de paso para maximizar la captura de individuos. Las redes fueron abiertas entre las 18:00 y las 23:00 h y revisadas en intervalos de 30 min. Bajo este esquema de muestreo, se invirtió un esfuerzo total de nueve a diez noches por zona y de entre 4212–5616 m²*red*hora. Todos los individuos capturados fueron almacenados individualmente en sacos de algodón para evitar la contaminación cruzada, la cual puede llevar a estimaciones erróneas de las cargas parasitarias individuales. Para cada uno de los individuos capturados se registraron las medidas morfológicas estándar para mamíferos (Díaz et al. 2016) y se determinó el sexo, el estado de desarrollo o reproductivo. La identificación taxonómica de los individuos se realizó en campo siguiendo guías especializadas (Muñoz 2001, Díaz et al. 2016) y los criterios generados con especímenes de referencia de las zonas (Sánchez-Londoño et al. 2019).

La recolección de los dípteros ectoparásitos se realizó mediante la contención física de cada uno de los murciélagos capturados y la revisión minuciosa del pelaje y las zonas membranosas (Whitaker et al. 2009). Los dípteros fueron capturados con la ayuda de pinzas entomológicas de punta fina y almacenados en viales con etanol al 70 % para su preservación y posterior análisis en laboratorio. Posterior a la revisión, los murciélagos fueron liberados en los respectivos sitios de captura.

Tabla 2: Especies de murciélagos y dípteros ectoparásitos registradas. Número de murciélagos capturados y número de individuos con ectoparásitos (entre paréntesis) en el estudio y por zona de muestreo (N: natural, R: rural, U: urbana). Prevalencia (P), número de dípteros encontrados (No.) e intensidad promedio (IP).

Análisis de datos

Para estudiar las interacciones entre dípteros ectoparásitos y la comunidad de murciélagos capturados, se utilizaron como parámetros la prevalencia y la intensidad promedio según Bush et al. (1997). La prevalencia es una medida de presencia/ausencia y corresponde al porcentaje de hospederos albergando uno o más ectoparásitos (P= número de hospederos parasitados/número de hospederos examinados). La intensidad promedio representa el número de individuos de una especie de ectoparásito registrados en una especie particular de hospedero (IP= número de ectoparásitos especie i/número hospederos infestados).

Adicionalmente, se analizaron las diferencias en la probabilidad de infestación de ectoparásitos de acuerdo con la zona de muestreo y el sexo del hospedero mediante el uso de modelos lineales generalizados (GLM), usando una distribución binomial y una función enlace logit. Los modelos incluyeron la presencia-ausencia de ectoparásitos como variable respuesta y la zona de muestreo y el sexo como variables independientes. El análisis se realizó conjuntamente para todo el ensamble de hospederos y de manera independiente para los géneros más abundantes. Todos los modelos fueron ajustados mediante la función glm en el programa R (R Development Core 2018).

Figura 1: Ubicación de zonas de muestreo en la Reserva Regional Forestal Protectora Alto de San Miguel.

RESULTADOS

Se capturó un total de 73 murciélagos, 28 en la zona natural, 28 en la rural y 17 en la urbana, correspondientes a catorce especies pertenecientes a las familias Phyllostomidae y Vespertilionidae (Tabla 2). Las especies más abundantes fueron Carollia perspicillata y Sturnira ludovici, las cuales representaron el 29,5 y 31,0 % de los individuos capturados y estuvieron presentes en las tres zonas de muestreo. Se encontraron 30 individuos de siete especies de murciélagos con presencia de dípteros ectoparásitos, con cargas de una a tres moscas por individuo, lo que correspondió a una prevalencia general del 41 %.

Los dípteros recolectados sumaron un total de 41 individuos, pertenecientes a siete géneros y nueve especies de la familia Streblidae (subfamilias Streblinae con tres especies y Trichobiinae con seis especies) (Tabla 2). Los géneros Megistopoda y Strebla presentaron la mayor riqueza, con dos especies cada uno. Megistopoda theodori y Paratrichobius sanchezi fueron los dípteros más frecuentes, con trece (32 %) y doce (29 %) individuos recolectados, seguidos de Neotrichobius stenopterus con siete individuos y M. proxima con seis individuos. Seis de las especies de dípteros se encontraron asociadas exclusivamente a una especie de hospedero, mientras M. theodori, Trichobius uniformis y Exastinion clovisi fueron registrados en más de una especie (Tabla 2). Las especies de hospederos S. erythromos, S. parvidens, C. perspicillata y Anoura sp. presentaron el mayor número de interacciones, registrando asociaciones con dos y tres especies de dípteros.

La prevalencia fue mayor en las especies de murciélagos con menor abundancia, tal es el caso de S. parvidens. Sin embargo, se debe aclarar que para algunas especies como Enchisthenes hartii y Anoura sp., solo se capturó un individuo el cuál presentaba estréblidos. Para el caso de las especies más abundantes la prevalencia no superó el 65 %. Además, es notable la alta especificidad de la mosca ectoparásita M. theodori con el murciélago S. ludovici, así como la mosca N. stenopterus con el murciélago Dermanura cf. glauca.

Figura 2: Probabilidad de infestación con moscas ectoparásitas por zona de muestreo y por sexo del hospedero para el total del ensamblaje y para los géneros más abundantes. Las barras corresponden a los intervalos de confianza del 95 %.

El análisis de infestación entre zonas de muestreo para todas las especies indicó que la probabilidad de estar parasitado fue mayor en la zona rural, con 0,41 (IC: 0,26-0,59), en comparación con las zona natural y urbana donde las probabilidades alcanzaron 0,26 (IC: 0,13-0,45) y 0,24 (IC: 0,09-0,48) respectivamente, sin embargo, estas diferencias no fueron significativas (Dev= 2,183, gl= 2, P= 0,336, N= 73; Fig. 2). Entre sexos, la probabilidad de infestación en los machos fue de 0,23 (IC: 0,12-0,39), mientras que para las hembras fue de 0,39 (IC: 0,25-0,56), sin encontrarse diferencias significativas entre dichas probabilidades (Dev= 2,362, gl = 1, P= 0,124, N= 73; Fig. 2). El análisis de infestación para los géneros más abundantes, únicamente encontró diferencias marginales entre sexos para el género Sturnira (Dev= 3,520, gl= 1, P= 0,061, N= 30; Fig. 2), con una mayor probabilidad estimada para las hembras (0,55, IC: 0,33-0,75) que para los machos (0,20, IC: 0,05-0,54).

DISCUSIÓN

Se registraron un total de nueve especies de moscas de la familia Streblidae parasitando murciélagos de las familias Phyllostomidae y Vespertilionidae. Tomando como referencia los datos de riqueza para el país (Dick et al. 2016), las especies de moscas ectoparásitas registradas en el alto de San Miguel representan un 12,3 %. Pese a que este número es relativamente bajo, los registros provienen de una región densamente poblada de la Cordillera Central, en donde el conocimiento sobre la diversidad de la familia Streblidae es limitado, e incluyen además cinco registros locales y tres nuevos para el país. Las especies Trichobius uniformis, Anastrebla modestini, Neotrichobius stenopterus, Megistopoda proxima y Strebla carolliae, de ocurrencia en otras zonas andinas del país, no habían sido registradas previamente en localidades del departamento de Antioquia (Dick et al. 2016). La ocurrencia de Paratrichobius sanchezi, Megistopoda theodori y Strebla christinae son nuevos registros de especies de estréblidos para el país. Estas especies son reportadas en otros países de la región neotropical en interacción con diversos hospederos. Paratrichobius sanchezi es registrada en asociación con Enchistenes hartii (México y Panamá; Wenzel y Tipton 1966, Colín-Martínez et al. 2018), Platyrrhinus lineatus (Brasil; de Vasconcelos et al. 2016) y Sturnira hondurensis (Goodwin, 1940) (México; Colín-Martínez et al. 2018). Megistopoda theodori ha sido reportada parasitando a las especies Sturnira hondurensi (México; Ramírez-Martínez et al. 2016), Sturnira lilium (E.Geoffroy, 1810) (Argentina; Autino et al. 2018), Uroderma bilobatum (Peters, 1866) y S. ludovici (Honduras; Dick 2013). Finalmente, Strebla christinae se ha reportado únicamente en asociación con Phylloderma stenops (Peters, 1865) (Brasil y Costa Rica; Esbérard y Faria 2006, Timm et al. 1989).

Doce de las interacciones murciélago-estréblido halladas han sido registradas previamente en la región neotropical (Wenzel y Tipton 1966, Wenzel 1976, Dick et al. 2016). Para Colombia se habían reportado las interacciones entre Carollia perspicillata y Trichobius uniformis y S. parvidens y Megistopoda proxima en zonas de bosque seco tropical (Tarquino-Carbonell et al. 2015, Ascuntar-Osnas et al. 2020). Igualmente, las interacciones entre Anastrebla modestini y Exastinion clovisi con murciélagos del género Anoura son reportadas en un bosque seco tropical en el departamento de Cauca, aunque el hospedero corresponde a la especie Anoura carishina (Mantilla-Meluk y Baker 2010, Ascuntar-Osnas et al. 2020). En contraste, algunas de las interacciones no habían sido previamente registradas y corresponden a registros novedosos para el territorio nacional, incluyendo: Strebla christinae asociada a Sturnira erythromos y Anoura sp., M. theodori con S. erythromos y S. ludovici, y Paratrichobius sanchezi con Enchisthenes hartii. Es importante aclarar que la interacción entre S. ludovici y E. hartii con estréblidos de los géneros Megistopoda y Paratrichobius, respectivamente, ya había sido registrada previamente para Colombia, pero con las especies M. proxima y P. longicrus (Raigosa et al. 2020).

Del total de especies de murciélagos registrados, cinco no presentaron moscas parásitas. Sin embargo, para A. lituratus, G. soricina, V. thyone y Myotis riparius (Handley, 1960) interacciones de este tipo han sido reportadas ampliamente en otras localidades del país y el continente. En Colombia A. lituratus ha sido encontrada interactuando con ocho especies de moscas ectoparásitas de los géneros Aspidoptera, Megistopoda, Metelasmus, Paratrichobius, Trichobius y Trichobioides (Tarquino-Carbonell et al. 2015, Durán et al. 2017, Liévano-Romero et al. 2019, Ascuntar-Osnas et al. 2020, Raigosa et al. 2020), G. soricina con seis especies de los géneros Anastrebla, Exastinion, Paraeuctenodes y Trichobius (Tarquino-Carbonell et al. 2015, Durán et al. 2017, Raigosa et al. 2020) y V. thyone con la especie Neotrichobius delicatus (Machado-Allison, 1966) (Dick et al. 2016). Finalmente, para la especie S. aratathomasi no hay registros previos de interacciones con moscas ectoparásitas.

La prevalencia de estréblidos en el ensamblaje estudiado fue del 41 %. Este valor es similar a la prevalencia documentada en bosques montanos por encima de los 1700 m en la Cordillera Central (departamento de Caldas), pero proviene de un ensamblaje con una mayor riqueza de hospedero (20 especies) y una riqueza similar de moscas ectoparásitas (ocho especies de estréblidos). Para otras localidades en el país se han reportado prevalencias similares o menores, pero con riquezas mucho mayores de estréblidos: 29,8 % y once especies (departamento del Tolima; Tarquino-Carbonell et al. 2015), 36 % y 22 especies (departamento de Córdoba; Calonge-Camargo y Pérez-Torres 2018) y 48.6 % y 17 especies (Durán et al. 2017).

La probabilidad de presentar ectoparásitos fue marginalmente mayor para las hembras. Debido a que la información recopilada en este trabajo está basada en un bajo número de capturas, no podemos corroborar estadísticamente la tendencia observada. Sin embargo, aunque en algunas especies de moscas se ha reportado una preferencia por hospederos macho (Dick y Patterson 2006), una mayor infestación en las hembras es documentada en algunas poblaciones neotropicales. Esta tendencia es direccionada y puede variar temporalmente en función de la inmunocompetencia influenciada por la condición reproductiva o estar asociada con diferencias en los hábitos sociales del hospedero (formación de harems) específicas del sexo (Christe et al. 2000, 2007).

No se detectaron cambios en la composición de especies de murciélagos ni en su interacción con los ectoparásitos entre las tres zonas de estudio. Análisis de la interacción parásito-hospedero en ambientes con condiciones contrastantes de transformación antrópica han documentado diferencias en las cargas parasitarias y en las prevalencias (Pilosof et al. 2012, Bolívar-Cimé et al. 2018, Hernández-Martínez et al. 2019, Hiller et al. 2020). Sin embargo, la dirección de estas diferencias es variable y puede estar asociada con la diversidad de la comunidad y la abundancia de las especies (Frank et al. 2016, Hernández-Martínez et al. 2019) y no es posible generalizar un patrón. En este estudio las especies de murciélagos, principalmente aquellas más abundantes y presentes en las tres zonas de muestreo, han sido reportadas como tolerantes a los cambios del paisaje (Pinto y Keitt 2008, Loayza y Loiselle 2009). En general, estas especies son de hábitos frugívoros y pueden llegar a ser las más abundantes en ensamblajes de murciélagos en ecosistemas andinos (Soriano 2000, Ferrero et al. 2018, Estrada-Villegas et al. 2010). Adicionalmente algunas de las especies fueron registradas solo en una de las zonas de muestreo, dos exclusivas de la zona urbana y tres únicamente en la zona natural (Tabla 2), pero en estas -a excepción de E. hartii- no fueron encontradas moscas ectoparásitas. En contraste, todas las especies parasitadas fueron de común ocurrencia al menos en dos de las zonas de muestreo.

Este trabajo constituye el segundo reporte de moscas ectoparásitas en murciélagos para la región Andina en Colombia. En esta región se registra una diversidad importante de murciélagos, sobre todo por el reemplazo altitudinal en la composición de los ensambles (Estrada-Villegas et al. 2010, Rodríguez-Posada 2010). Adicionalmente, la región Andina enfrenta una fuerte transformación del paisaje y pérdida de la cobertura vegetal boscosa como consecuencia de procesos agrícolas, asentamiento humanos y elaboración de infraestructura (Rudas et al. 2007). Dicha transformación del paisaje genera variaciones locales del hábitat, afectan la distribución de los hospederos y la composición de sus comunidades, lo cual altera directamente las interacciones parásito hospedero (Rui y Graciolli 2005, Eriksson et al. 2011, Bonifaz 2017, Bolívar-Cimé et al. 2018). Por lo tanto, el aumento de los esfuerzos para describir la diversidad y los posibles cambios en las interacciones díptero-murciélago en estos paisajes es inminente. Sobre todo, considerando que las moscas de la familia Streblidae han sido descritas como portadores de diversos patógenos, algunos de importancia en la salud humana, tales como dengue y otros virus de las familias Rhabdoviridae y Reoviridae (Abundes-Gallegos et al. 2018, Ramírez-Martínez et al. 2021). Debido a que las interacciones Streblidae-murciélago suelen ser tan estrechas, describirlas en zonas periurbanas proporciona herramientas para entender mejor los efectos sobre la salud de los hospederos y los potenciales riesgos para la salud pública.