Caldasia

INTRODUCCIÓN

Las zonas tropicales poseen la mayor diversidad de especies a nivel mundial, Colombia se ubica dentro de ésta, como uno de los países con mayor biodiversidad con una alta riqueza de anfibios y reptiles (Cáceres-Andrade y Urbina-Cardona 2009, Alfaro et al. 2011). Sin embargo, las tierras bajas de la cuenca del Orinoco, no son consideradas zonas de alta diversidad en el país, aunque en ella se registran especies de anfibios y reptiles con alto valor biológico y económico (Acosta-Gálvis et al. 2010). Las sabanas inundables de la Orinoquia, específicamente en la subregión "llanos" (Acosta-Galvis et al. 2010), es compartida entre Colombia y Venezuela y se ubica en el valle sedimentario de llanuras y altillanuras formadas en el Terciario y Cuaternario (Lasso et al. 2010). Frente a otras regiones de Colombia, en esta subregión la riqueza de anfibios es baja y la riqueza de reptiles es alta, se presentan pocos endemismos y en reptiles varias especies están en alguna categoría de amenaza (Acosta-Gálvis et al. 2010). Sin embargo, son notorios los vacíos de información sobre la biología y ecología de las especies, estructura y dinámica de las comunidades en ambientes naturales e intervenidos, en esta región con alta intensidad de actividades productivas de gran escala como los hidrocarburos y la agroindustria (Lasso et al. 2010) y con pocas áreas destinadas a la conservación (Andrade y Corzo 2011). Debido a que la herpetofauna es sensible a cambios en los sistemas naturales, ubicándolos como indicadores biológicos de buena calidad de los hábitats donde habitan (Redford 1997, Block et al. 1998, Redford et al. 2011, Dodd 2016, Saber et al. 2017) estudiar estos organismos es fundamental para entender la dinámica natural y la resiliencia de la biodiversidad en este tipo de ambientes.

Particularmente para anfibios en la subregión llanos se han identificado vacíos de información en cuanto a la dinámica de la diversidad para las zonas de sabanas con influencia eólica, sus pantanos y bosques (Acosta-Galvis y Alfaro-Bejarano 2011, Alfaro et al. 2011), a pesar que existen publicaciones más recientes, en tales no se incluyen las sabanas eólicas ni se abordan estos aspectos dentro de los análisis (p.e. Pedroza-Banda et al. 2014, Romero et al. 2014, Trujillo-P. et al. 2014, Angarita-Sierra et al. 2012). Para reptiles se ha recomendado el estudio y continuidad de proyectos de conservación biológica, especialmente para las especies que se encuentran en alguna categoría de amenaza (Alfaro et al. 2011). Por tal razón, el presente trabajo tiene como objetivo caracterizar la riqueza y abundancia de la herpetofauna en el sistema de sabanas naturales inundables de la Orinoquía colombiana, mediante el análisis de la variación espacial, es decir entre sitios y coberturas, y temporal, considerando épocas seca y de lluvias, que se presentan en esta región. Y reportar por primera vez para Colombia, información sobre el comportamiento de la riqueza y abundancia de la herpetofauna frente a las variaciones climáticas (seco-lluvias) en sabanas con influencia eólica.

MATERIALES Y MÉTODOS

Área de estudio

Se ubicaron tres sitios de muestreo en zonas de sabanas inundables, en los departamentos de Casanare y Arauca. Estas zonas presentan dos épocas climáticas bien marcadas, seca y lluvias. En esta zona prevalecen los pastizales naturales que se inundan en época de lluvias (Lasso et al. 2010), así como bosques de ribera altos (dosel >20 m), los bosques que circundan los grandes ríos denominados bosques de vega, y bosques de ribera asociados a riachuelos que nacen en estas sabanas, denominados como bosques de galería, con dosel más bajo y menor extensión que los bosques de vega (Lasso et al. 2010, Mora-Fernández y Peñuela-Recio 2013a).

En el departamento de Casanare se ubicaron dos lugares Sitio 1: Municipio de Pore (5°35'8" Norte, 71°52'49,6" Oeste) dentro de la cuenca del río Pauto, en el que se encuentran sabanas de origen aluvial, y Sitio 2: Municipio de Paz de Ariporo (6°5'39" Norte, 70°9'17" Oeste y 5°37'21" Norte, 70°42'21" Oeste), dentro de la cuenca del río Ariporo, donde se encuentran sabanas con influencia eólica. En el departamento de Arauca se ubicó el lugar Sitio 3: Municipio de Tame (6°14'15" Norte, 71°34'52" Oeste), dentro de la cuenca del río Casanare, donde se encuentran sabanas de origen aluvial (Fig.1).

Figura 1: Ubicación de los sitios de muestreo para anfibios y reptiles en sabanas inundables de la Orinoquia colombiana. 1= Sitio 1 (Municipio de Pore - Casanare), 2= Sitio 2 (Municipio de Paz de Ariporo - Casanare), 3= Sitio 3 (Municipio de Tame - Arauca).

Trabajo de campo

El muestreo se llevó a cabo en las épocas seca (marzo-abril) y de lluvias (agosto-septiembre). Para analizar la variación espacial se compararon tres sitios de muestreo y tres tipos de cobertura presentes dentro de cada uno de los lugares previamente descritos: sabana natural, bosque de vega y bosque de galería. Se implementaron dos métodos de muestreo: Recorridos por inspección para encuentro visual de longitud variable con tiempo determinado (Lips et al. 2001), los recorridos se efectuaron entre las 9:00 a 11:00 h y 16:00 a 21:00 h para aumentar la probabilidad de registrar una mayor riqueza de especies al muestrear en diferentes horarios (Molina et al. 2004, Angulo et al. 2006) y trampas de caída con barrera de interceptación para herpetofauna terrestre (Blanco-Torres et al. 2013).

Cada sistema de trampas instalado estuvo compuesto por cuatro recipientes de 30 gal de capacidad, totalmente vacíos, separados linealmente a una distancia de 10 m entre sí, y con una barrera de 40 cm de alto, construida con acetato transparente dispuesta de recipiente a recipiente. Se instaló un sistema de trampas para cada cobertura, se mantuvo activo durante siete días en cada sitio de muestreo por cada época climática y se revisó en la mañana y tarde. Para evitar la deshidratación de los animales se colocó en el fondo un plato con agua.

Por cada uno de los tres sitios se realizaron siete horas de recorrido durante dos días y en las dos épocas climáticas para un esfuerzo de muestreo de 84 horas/persona por cobertura, este esfuerzo fue ejecutado por tres observadores al tiempo lo cual da un esfuerzo total de 252 horas por cobertura. Para el caso de las trampas de caída, el esfuerzo por cobertura en cada sitio fue de 84 horas por cada época climática, para un esfuerzo de muestreo de 504 horas/ cobertura.

Para la identificación del material se utilizaron claves dicotómicas y guías de campo como Peters y Orejas-Miranda (1970), Barrio-Amorós (2006), Angarita-Sierra et al. (2012), Mora-Fernández y Peñuela-Recio (2013a). Se realizaron consultas en colecciones biológicas y con sus curadores, entre estas la del Instituto de Ciencias Naturales - Universidad Nacional de Colombia y la de la Colección de Anfibios y Reptiles - Museo del Instituto de Investigación de Recursos Biológicos Alexander von Humboldt; además se consultaron bases de datos en línea como Acosta-Galvis (c2017), Uetz et al. (2017), y University of California (c2016). Para anfibios se siguió la propuesta taxonómica de Frost (c2017) y para reptiles la propuesta de Uetz et al. (2017).

Se recolectaron ejemplares de referencia para la correcta identificación de las especies, la fijación de este material se efectuó mediante técnicas estándares de montaje (Simmons 2002, Angulo et al. 2006), los especímenes fueron depositados en la colección de vertebrados del Instituto de Investigación de Recursos Biológicos Alexander von Humboldt.

Análisis de datos

La representatividad del muestreo se evaluó mediante curvas de acumulación de especies basadas en individuos (Gotelli y Colwell 2001), se usaron los estimadores de riqueza Chao1 y Jackknife 1, útiles para organismos móviles (Colwell 2005, Brose et al. 2003); estos cálculos se ejecutaron con el Software Estimates S 8.2 (Colwell 2005). La riqueza se estimó mediante la riqueza específica (S) o número de especies observadas por sitio o cobertura cuando fuera necesario dentro del análisis. Para evaluar la estructura, se aplicaron curvas de rango-abundancia, las cuales son aproximaciones matemáticas que describen de forma gráfica la relación entre la abundancia y las especies ordenadas en categorías de la más a la menos abundante (Feinsinger 2001). Para comparar la distribución de la abundancia de las especies entre coberturas y épocas climáticas (seca y lluvias) se utilizaron pruebas de Kolmogorov-Smirnov (Moreno-Árias y Quintero-Corzo 2015). Para estimar el recambio de especies se aplicaron análisis de similitud con el índice cualitativo de Jaccard, graficado a través de análisis por conglomerados con la técnica de ligamiento promedio, teniendo en cuenta tanto la variación espacial, o tipo de cobertura, como la temporal o temporada seca y lluvias. Las pruebas de abundancia y estimaciones de diversidad beta se efectuaron con el programa Past v3.04 (Hammer et al. 2001).

RESULTADOS

Completitud del muestreo

La completitud del muestreo para anfibios fue alta, en todos los casos la curva tuvo comportamiento asintótico (Fig. 2a) y se registraron entre el 95% (Jack1) y el 100% (Chao 1) de las especies estimadas (Fig. 2b). Respecto a los reptiles, los valores de completitud fueron menores y se registraron entre 74% (Jack1) y el 76% (Chao 1) de las especies esperadas; la curva de acumulación para reptiles presentó una tendencia a la estabilización (Fig. 2c). Los valores de completitud más altos para este grupo se obtuvieron en el bosque de galería y en la sabana y en ningún caso la curva de acumulación de especies alcanzó la assíntota (Fig. 2d).

Figura 2: Curvas de acumulación de especies de anfibios y reptiles para sabanas inundables de la Orinoquia colombiana. a. Anfibios en general, b. Anfibios en las diferentes coberturas, c. Reptiles en general, d. Reptiles en las diferentes coberturas. B. gal= Bosque de galería, B. v= Bosque de vega, Sb= Sabana

Composición y riqueza de especies

Se registraron 23 especies de anfibios y 37 de reptiles. La mayoría (51,6%) de hábitos terrestres, seguidos por arborícolas (40%) y acuáticos (8,4%) (Tabla 1). Todos los anfibios se ubicaron dentro del orden Anura y distribuidos en cuatro familias, donde Hylidae tuvo la mayor riqueza con once especies, seguida por Leptodactylidae con ocho especies (Tabla 1). Las trampas de caída capturaron 16 especies de anfibios (69%) y 735 individuos (40%), mientras que con los recorridos se registraron 23 especies (100%) y 1130 individuos (60%). Se amplía el área de distribución para Scinax kennedyi (Pyburn, 1973) 116,95 km a 46° noreste del registro previo más septentrional (Acosta-Galvis c2017, Pedroza-Banda et al. 2014). Los reptiles se agruparon en tres órdenes, 17 familias y 33 géneros. El orden más diverso de reptiles fue Squamata (trece familias y 32 especies), seguido por Testudines (tres familias y cuatro especies) y Crocodylia (una familia y una especie) (Tabla 1). A nivel de familias, la de mayor riqueza fue Colubridae con catorce especies, seguidas por Gekkonidae y Teiidae con tres especies cada una, Boidae, Dactyloidae, Gymnophthalmidae y Podocnemididae con dos especies cada una, mientras que las demás familias estuvieron representadas por una especie cada una (Tabla 1). Las trampas de caída capturaron once especies de reptiles (30%) y 34 individuos (7,6%), mientras que con los recorridos se registraron 34 especies (92%) y 411 individuos (92%).

Tabla 1: Riqueza y abundancia de especies de anfibios y de reptiles registradas en diferentes sitios y tipos de cobertura en ecosistemas de sabanas inundables en la Orinoquia colombiana. T= Terrestre, A=Arborícola, Ac=Acuático, B. gal= Bosque de galería, B. v= Bosque de vega.

En el sitio uno se presentó la mayor riqueza con 47 especies (20 de anfibios y 27 de reptiles), seguido por el sitio dos con 38 especies (18 de anfibios y 20 de reptiles) y el sitio tres con 36 especies (20 de anfibios y 16 de reptiles) (Tabla 1). En cuanto a los tipos de cobertura, las sabanas presentaron la mayor riqueza con 23 especies de anfibios (100%) y 25 de reptiles (67,5%), seguidas por los bosques de vega con 22 especies de anfibios (95,6%) y 22 de reptiles (59,4%), y los bosques de galería con 19 especies de anfibios (82,6%) y quince de reptiles (40,5%) (Fig. 2c, d). En época seca se registraron 19 especies de anfibios y 27 de reptiles, de estas especies de reptiles, nueve no se registraron en época de lluvias. Para la época de lluvias se registraron 23 especies de anfibios y 28 de reptiles, de las cuales catorce especies no fueron registradas en época seca (Tabla 1).

Abundancia

Se registraron 2310 individuos, 1865 anfibios y 445 reptiles. En las sabanas (Sb) se registró la mayor cantidad de individuos (n = 1036, 44,8%), además fue la cobertura con mayor abundancia de anfibios y reptiles. En los bosques de galería (B. gal) se registró el 32,2% de la abundancia (n = 743), y en los bosques de vega (B. v.) el 23% (n = 531), siendo el bosque de vega la cobertura con mayor abundancia de reptiles (n = 89 individuos). Las curvas de rango-abundancia para anfibios no fueron significativamente diferentes entre coberturas (B. gal-B. v: K-S = 0,26, p = 0,35; B. gal-Sb: K-S = 0,17, p = 0,84; B.v-Sb: K-S = 0,26, p = 0,35). Las sabanas y bosques de galería presentaron una notable dominancia por una especie, en la sabana Leptodactylus fuscus (Schneider, 1799) y en el bosque de galería Pseudopaludicola boliviana Parker, 1927; para el bosque de vega fueron dos Leptodactylus colombiensis Heyer, 1994 y Physalaemus fischeri (Boulenger, 1890).

Para los anfibios la abundancia fue estadísticamente diferente entre épocas (seca-lluvias: K-S = 0,39, p = 0,04), registrándose un aumento del 29% para la época de lluvias (época seca = 814 individuos, época de lluvias = 1051 individuos). La especie con mayor abundancia en todo el estudio (17,4%) y en época seca (26,6%) fue L. fuscus, seguida por P. fischeri del total del estudio (10%), la cual también fue el anfibio más abundante en época de lluvias (14%) (Fig. 3a).

Figura 3: Curvas de rango abundancia para anfibios y reptiles en las diferentes coberturas en sabanas inundables de la Orinoquia colombiana. a. Anfibios en épocas seca y lluvias, b. Reptiles en épocas seca y lluvias, c. Anfibios por coberturas, d. Reptiles por coberturas. B. gal= Bosque de galería, B. v= Bosque de vega. Los números corresponden a las especies de anfibios y reptiles de la tabla 1.

Para los reptiles se registraron 445 individuos y la abundancia no fue significativamente diferente entre las épocas climáticas (seca-lluvias: K-S = 0,15, p = 0,69), se observó una disminución de 75,6% en el número de individuos al aumentar las lluvias. La especie más abundante fue Caiman crocodilus (Linnaeus, 1758) con 259 individuos, y tanto en época seca como en lluvias presentó la mayor abundancia dentro de los reptiles, seguida por Podocnemis vogli Müller, 1935 con 33 individuos (Fig. 3b).

Aunque sólo tres especies fueron las más dominantes en las tres coberturas, ninguna presentó la misma posición jerárquica en cada una de estas (Fig. 3c). Para reptiles las curvas de rango-abundancia tampoco fueron significativamente diferentes (B. gal-B. v: K-S = 0,18, p = 0,47; B. gal-Sb: K-S = 0,27, p = 0,11; B. v-Sb: K-S = 0,08, p = 0,99), las sabanas y el bosque de galería presentaron dos especies que ocuparon la misma posición jerárquica en cuanto a dominancia: C. crocodilus y P. vogli. En los bosques de vega el 58% de la abundancia se encontró distribuida en cuatro especies: Cnemidophorus gramivagus Mccrystal & Dixon, 1987, C. crocodilus, Iguana iguana (Linnaeus, 1758) y Gonatodes riveroi Sturaro & Avila-Pires, 2011 (Fig. 3d).

Recambio espacio-temporal de las especies

La similitud de especies de anfibios entre coberturas estuvo entre el 67% y el 62% (Fig. 4a), donde las sabanas compartieron más especies con los bosques de vega (67%) en época de lluvias. La composición de especies de reptiles entre coberturas presentó menor similitud (35% al 40%), en donde las sabanas compartieron más especies con los bosques de vega (40%).

Figura 4: Similitud en la composición de especies de anfibios y reptiles en diferentes coberturas y épocas climáticas en sabanas inundables de la Orinoquia colombiana. a. anfibios, b. reptiles. SS=Sabana en época seca, SLL=Sabana en época de lluvias, BvS= Bosque de vega en época seca, BvLL= Bosque de vega en época de lluvias, Bga1S= Bosque de galería en época seca, Bga1LL= Bosque de galería en época de lluvias.

Con respecto a las diferencias en composición para anfibios, teniendo en cuenta las épocas climáticas, en la estación seca las sabanas presentaron menor similitud que las otras dos coberturas (Fig. 4a). Sin embargo, se presentó mayor similitud en composición entre los bosques de vega y sabanas en época de lluvias (92%). Los bosques de vega y de galería fueron más similares entre sí que con la sabana (>70%), especialmente los bosques de galería para ambas épocas (85%) (Fig. 4a). Por el contrario, los reptiles presentaron una baja similitud entre coberturas en época seca y lluvias (< 40%). Sin embargo, los bosques de vega fueron más similares entre sí, sin importar la época climática, y la cobertura de sabanas presentó la menor similitud. La sabana en época seca fue más similar a los bosques de galería en época de lluvias (42%) (Fig. 4b).

DISCUSIÓN

La composición de anfibios y reptiles encontrada en este estudio muestra una baja diversidad de especies comparada con otras regiones de Colombia como la región andina; predominan especies de amplia distribución, lo que es congruente con la riqueza de especies registradas para la Orinoquía colombiana y representa el 58,8% de la riqueza de anfibios y reptiles registrada para la llanura aluvial (p.e. Angarita-Sierra et al. 2012, Angarita-Sierra 2014, Pedroza-Banda et al. 2014, Romero et al. 2014, Trujillo et al. 2014). La completitud del muestreo fue alta para anfibios y media en reptiles de acuerdo con los valores de los estimadores de riqueza, estos valores permiten hacer inferencias sobre las comunidades estudiadas (Soberón y Llorente 1998, Urbina-Cardona et al. 2008).

Los resultados de la estimación para reptiles es una muestra de las bajas densidades poblacionales de la mayoría de sus especies, situación común de estas formas de vida en tierras bajas de Colombia (Carvajal-Cogollo et al. 2007, Carvajal-Cogollo y Urbina-Cardona et al. 2008, Medina-Rangel 2011) y aún con diferentes técnicas de muestreo se obtuvo un número relativamente bajo de individuos. Tanto para anfibios como reptiles, la curva de acumulación de especies no presentó una pendiente pronunciada, demostrando la efectividad del muestreo y que la probabilidad de adicionar nuevas especies al inventario disminuyó sustancialmente.

La estructura de los ensamblajes de herpetofauna observados muestra que existen especies que utilizan diferentes estratos, con un mayor número de especies que aprovechan la hojarasca que especies arborícolas. Esto se asocia con la partición del hábitat, la cual permite la coexistencia en ambientes tropicales, facilitando la distinción de patrones de distribución espacio temporales de las especies (Cáceres-Andrade y Urbina-Cardona 2009, Blanco-Torres y Bonilla 2010). Para anfibios y reptiles todos los tipos de cobertura presentaron una estructura similar, donde las comunidades están dominadas por pocas especies con alto número de individuos y muchas especies raras, estructura que es común en comunidades biológicas (Magurran y Henderson 2003)

Los valores observados de riqueza y abundancia en ambas épocas climáticas evidencian la importancia de las sabanas para la conservación de la estructura natural de la herpetofauna de las zonas inundables de la Orinoquía, lo cual no corresponde con la teoría que a una mayor complejidad estructural exista mayor disponibilidad de nichos y por tanto mayor diversidad (MacArthur y MacArthur 1961, Tews et al. 2004, Molina et al. 2004), debido a que de los tres tipos de cobertura las sabanas son las que presentan menor complejidad estructural. Por otro lado, es evidente que las coberturas con mayor complejidad estructural son refugios de algunas especies durante la inundación.

La estacionalidad no afecta significativamente la riqueza de la herpetofauna en la región inundable de la Orinoquía. Pero, si hay un comportamiento diferencial de la abundancia en cuanto a anfibios de acuerdo con las épocas climáticas. La abundancia de anfibios es favorecida por las lluvias mientras que la de reptiles es favorecida por la época seca, esta dinámica se asocia a la sensibilidad de estos grupos a los cambios ambientales (Huey et al. 2009, Leyte-Manrique et al. 2016).

Para anfibios, los bosques fueron más similares entre sí que frente a la sabana, sin embargo, la época climática fue determinante en la similitud en composición entre los bosques de vega y las sabanas. En época de lluvias la similitud entre bosques y sabanas aumentó, posiblemente por la aparición de sitios de reproducción en la sabana, permitiendo el flujo de especies desde el bosque, el cual actúa como refugio para muchas especies en época seca (Cáceres-Andrade y Urbina-Cardona 2009). Contrario a esto, en las sabanas inundables, los reptiles parecen estar más restringidos a sus hábitats (Hernández-Ordoñez et al. 2015), lo que deriva en el alto recambio de especies entre coberturas, teniendo en cuenta la variación climática.

Los sitios de muestreo presentan diferencias en el tipo de sabanas, en los sitios uno y tres predominan las sabanas mal drenadas y la vegetación asociada a un alto nivel freático, su dinámica aluvial es determinada por ríos de gran cauce, mientras que en el sitio dos son comunes los encharcamientos e inundaciones y también se presenta una alta influencia eólica que favorece la presencia de dunas eólicas (Latorre et al. 2014). Estas diferencias entre sitios permiten que el sistema de sabanas inundables de la Orinoquia presente un alto reemplazo de especies, donde cada tipo de cobertura aporta elementos diferenciales en la composición de especies, permitiendo el establecimiento de una alta diversidad al comparar entre sitios de muestreo.

Estos resultados demuestran que las sabanas no son zonas comparables a las áreas potrerizadas compuestas principalmente por pastizales introducidos para ganadería intensiva o coberturas de estructura simple que no soportan una alta diversidad, sin embargo, vistas de forma integral son áreas de importancia para el mantenimiento de las comunidades de anfibios y reptiles (Lasso et al. 2010, Mora-Fernández y Peñuela-Recio 2013b). Es necesario el mantenimiento tanto de los tipos de coberturas nativas como de los regímenes naturales que modelan cada tipo de sabana, para poder garantizar la permanencia de la estructura natural de la herpetofauna propia de estos sistemas. Por otro lado, es importante medir el efecto antrópico presente en esta región como procesos productivos a gran escala (hidrocarburos, ganadería, monocultivos intensivos, entre otros), cambios demográficos de poblaciones humanas, extracción de individuos para consumo, medicina, entre otros (Andrade 2011), sobre la resiliencia del ecosistema y la herpetofauna para el diseño de estrategias efectivas de conservación de ensamblajes de anfibios y reptiles, con algunas especies que ya están consideradas en categorías de amenaza alta.

PARTICIPACIÓN DE AUTORES

ABT concepción, diseño, toma de datos, análisis y escritura del documento. BBM Toma de datos y escritura del documento. FPT toma de datos y escritura del documento.