Published

2022-02-04

Occurrence of extended-spectrum betalactamase (ESBL) and carbapenemases among ampicillin-resistant enterobacteriales recovered from a municipal raw sewage in Minas Gerais, Brazil

Ocurrencia de beta-lactamasa de espectro extendido (blee) y carbapenemasas entre enterobacteriales resistentes a ampicilina recuperados de un alcantarillado municipal en Minas Gerais, Brasil

Ocorrência de beta-lactamase de espectro estendido (esbl) e carbapenemases entre enterobacteriales resistentes à ampicilina recuperadas de esgoto bruto municipal em Minas Gerais, Brasil

DOI:

https://doi.org/10.15446/rcciquifa.v50n3.100228

Keywords:

Enterobacteriales, antibiotic resistance, environmental samples, carbapenemase, beta-lactamase, Escherichia coli, Pantoea agglomerans (en)
Enterobacteriales, resistencia antibiótica, muestras ambientales, carbape-nemasa, betalactamasa, Escherichia coli, Pantoea agglomerans (es)
resistência a antibióticos, amostras ambientais, carbapenemase, beta-lactamase, Escherichia coli, Pantoea agglomerans, enterobacteriales (pt)

Downloads

Authors

  • Niuane Thais Alves Coelho Laboratório de Diagnóstico Laboratorial e Microbiologia Clínica
  • Raquel Salviano da Silva Laboratório de Diagnóstico Laboratorial e Microbiologia Clínica, Campus Centro Oeste Dona Lindu, Universidade Federal de São João del Rei, Divinópolis, Minas Gerais
  • Giovana Morais Delmondes Laboratório de Diagnóstico Laboratorial e Microbiologia Clínica, Campus Centro Oeste Dona Lindu, Universidade Federal de São João del Rei, Divinópolis, Minas Gerais
  • William Gustavo Lima Campus Centro Oeste Dona Lindu, Universidade Federal de São João del Rei, Divinópolis, Minas Gerais
  • Carlos Eduardo de Matos Jensen Laboratório de Tecnologia Farmacêutica, Campus Centro Oeste Dona Lindu, Universidade Federal de São João del Rei, Divinópolis, Minas Gerais
  • Magna Cristina de Paiva Laboratório de Diagnóstico Laboratorial e Microbiologia Clínica, Campus Centro Oeste Dona Lindu, Universidade Federal de São João del Rei, Divinópolis, Minas Gerais

Introduction: The capacity of resistance to β-lactam among enterobacteriales is notable, mainly into water environment. Herein, many species of this family have the ability to carrier and produce β-lactamases enzymes, such as extended-spectrum β-lactamases (ESBLs) and carbapenemases. However, contrary to clinical settings, where the distribution of resistant bacteria is well documented, the evidence of resis-tant pathogens in the domestic sewage has been little explored, especially in Brazil. Thus, we aimed to investigate the occurrence of ESBL and carbapenemases between ampicillin-resistant enterobacteriales recovered from a municipal raw sewage in Minas Gerais, Brazil. Methods: Enterobacteriales were isolated from sewage samples on MacConkey agar supplemented with ampicillin. Species identifica-tion was performed by biochemical and morphological methods and the resistance profile determined by the Kirby-Bauer test. The production of ESBL and carbapen-emase was investigated in all isolates by phenotypic tests. Results and discussion:A total of 45 species of enterobacteriales resistant to ampicillin were recovered (37 Escherichia coli, four Klebsiella pneumoniae, and one Klebsiella oxytoca, Citrobacter freundii and Pantoea agglomerans). Most isolates showed a high β-lactam suscep-tibility profile (14/45, 31.1 %), however E. coli with decreased susceptibility to imipenem was detected (2/37; 2.7 %). ESBL-positive isolates were mostly identified as E. coli (10/45; 22.2 %), but no isolates were positive carbapenemase. Conclu-sion: Domestic sewage is an important source of β-lactams resistant determinants in Brazil.

Introducción: La capacidad de resistencia a betalactámicos entre enterobacteriales es notable, principalmente en el medio acuático. En este sentido, muchas especies de esta familia tienen la capacidad de transportar y producir enzimas β-lactamasas, especialmente β-lactamasas de espectro extendido (BLEE) y carbapenemasas. Sin embargo, en contraste con el escenario clínico, donde la distribución de bacterias resistentes está bien documentada, la evidencia de patógenos resistentes en las aguas residuales domésticas ha sido poco explorada, especialmente en Brasil. Por lo tanto, nuestro objetivo es investigar la ocurrencia de BLEE y carbapenemasas entre ente-robacteriales resistentes a ampicilina recuperadas de un alcantarillado municipal sin tratar en Minas Gerais, Brasil. Métodos: se aislaron enterobacteriales de muestras de aguas residuales en agar MacConkey suplementado con ampicilina. La identifi-cación de las especies se realizó mediante métodos bioquímicos y morfológicos y el perfil de resistencia se determinó mediante la prueba de Kirby-Bauer. La producción de BLEE y carbapenemasa se investigó en todos los aislamientos mediante pruebas fenotípicas. Resultados y discusión: se recuperaron 45 aislamientos de enterobac-teriales resistentes a ampicilina (37 Escherichia coli, cuatro Klebsiella pneumoniae y una Klebsiella oxytoca, Citrobacter freundii y Pantoea agglomerans). La mayoría de los aislamientos tenían un perfil de susceptibilidad alto a los β-lactámicos (14/45, 31,1 %), pero se detectó E. coli con susceptibilidad reducida al imipenem (2/37; 2,7 %). Los aislamientos positivos para BLEE se identificaron principalmente como E. coli(10/45; 22,2 %), pero ningún aislado fue positivo para carbapenemasa. Conclusión: las aguas residuales domésticas son una fuente importante de determinantes de la resistencia a los β-lactámicos en Brasil.

Introdução: a capacidade de resistência aos beta-lactâmicos entre enterobacteriales é notável, principalmente no ambiente aquático. Nessa direção, muitas espécies desta família têm a capacidade de transportar e produzir enzimas β-lactamases, especial-mente a β-lactamases de espectro estendido (ESBL) e as carbapenemases. Porém, ao contrário do cenário clínico, onde a distribuição de bactérias resistentes é bem docu-mentada, as evidências de patógenos resistentes no esgoto doméstico têm sido pouco exploradas, principalmente no Brasil. Assim, objetivamos investigar a ocorrência de ESBL e carbapenemases entre enterobacteriales resistentes à ampicilina recuperadas de um esgoto bruto municipal em Minas Gerais, Brasil. Métodos: enterobacterialesforam isoladas de amostras de esgoto em ágar MacConkey suplementado com ampici-lina. A identificação das espécies foi realizada por métodos bioquímicos e morfológicos e o perfil de resistência determinado pelo teste de Kirby-Bauer. A produção de ESBL e carbapenemase foi investigada em todos os isolados por testes fenotípicos. Resultados e discussão: foram recuperadas 45 isolados de enterobacteriales resistentes à ampi-cilina (37 Escherichia coli, quatro Klebsiella pneumoniae e uma Klebsiella oxytoca, Citrobacter freundii e Pantoea agglomerans). A maioria dos isolados apresentou um perfil de alta susceptibilidade aos β-lactâmicos (14/45, 31,1 %), porém E. coli com susceptibilidade diminuída ao imipenem foi detectada (2/37; 2,7 %). Os isolados ESBL-positivos foram identificados principalmente como E. coli (10/45; 22,2 %), mas nenhum isolado foi positivo para a carbapenemase. Conclusão: o esgoto doméstico é uma importante fonte de determinantes de resistência aos β-lactâmicos no Brasil.

References

M. Adeolu, S. Alnajar, S. Naushad, S.R Gupta, Genome-based phylogeny and taxonomy of the ‘enterobacteriales’: proposal for Enterobacterales ord. nov. divi-ded into the families Enterobacteriaceae, Erwiniaceae fam. nov., Pectobacteriaceae fam. nov., Yersiniaceae fam. nov., Hafniaceae fam. nov., Morganellaceae fam. nov., and Budviciaceae fam. Nov, Int. J. Syst. Evol. Microbiol., 66(12), 5575-5599 (2016). DOI: https://doi.org/10.1099/ijsem.0.001485

T.P. Gomes-Chagas, Detecção de bactérias multirresistentes aos antimicrobianos em esgoto hospitalar no Rio de Janeiro, Dissertação (Mestrado em Ciências), Insti-tuto Oswaldo Cruz, Rio de Janeiro, 2011, 147 p.

J.D. Pitout, K.B. Laupland, Extended-spectrum β-lactamases-producing Entero-bacteriaceae: an emerging public-health concern, Lancet Infect. Dis., 8(3), 159-166 (2008). DOI: https://doi.org/10.1016/S1473-3099(08)70041-0

J.D. Pitout, P. Nordmann, K.B. Laupland, L. Poirel, Emergence of Enterobacte-riaceae producing extended-spectrum b-lactamases (ESBLs) in the community, J. Antimicrob. Chemother. 56(1), 52-59 (2005). DOI: https://doi.org/10.1093/jac/dki166

D.O. Guimarães, L.S. Momesso, M.T. Pupo,Antibióticos: importância terapêu-tica e perspectivas para a descoberta e desenvolvimento de novos agentes,Quim. Nova. 33(3), 667-679 (2010). DOI: https://doi.org/10.1590/S0100-40422010000300035

A.P. P. Cione, M.J. Liberale, P.M. Silva, Desenvolvimento e validação de método analítico por cromatografia liquida de alta eficiência (CLAE) para determinação de associação de ampicilinas em pó liofilizado para injeção, Quim. Nova. 33(1), 200-207 (2010). DOI: https://doi.org/10.1590/S0100-40422010000100034

M.A.S. Junior, E.S. Ferreira, G.C. Conceição, Betalactamases de espectro ampliado (ESBL): um importante mecanismo de resistência bacteriana e sua detecção no laboratório clínico, NewsLab, 63, 152-174 (2004).

Z.D. Pana, T. Zaoutis, Treatment of extended-spectrum β-lactamase-produ-cing Enterobacteriaceae (ESBLs) infections: what have we learned until now ? F1000Res., 29, 1347 (2018). DOI: https://doi.org/10.12688/f1000research.14822.1

Y. Doi, A. Iovleva, R.A. Bonomo, The ecolog y of extended-spectrum β-lacta-mases (ESBLs) in the developed world, J. Travel. Med., 24(Suppl. 1), S44-S51 (2017). DOI: https://doi.org/10.1093/jtm/taw102

A. Brolund, Overview of ESBL-producing Enterobacteriaceae from a Nordic perspective, Infect. Ecol. Epidemiol., 4, 24555 (2014). DOI: https://doi.org/10.3402/iee.v4.24555

S. Ghafourian, N. Sadeghifard, S. Soheili, Z. Sekawi, Extended spectrum beta-lactamases: Definition, classification and epidemiology, Curr. Issues Mol. Biol., 17, 11-21 (2015).

K. Bush, Alarming β-lactamase-mediated resistance in multidrug-resistant Enterobacteriaceae, Curr. Opin. Microbiol., 13, 558-564 (2010). DOI: https://doi.org/10.1016/j.mib.2010.09.006

D.B. Fuentefria, A.E. Ferreira, G. Corção, Antibiotic-resistant Pseudomonas aeruginosa from hospital wastewater and superficial water: are they genetically related?. J. Environ. Manage., 92, 250-255 (2011). DOI: https://doi.org/10.1016/j.jenvman.2010.09.001

S. Tschudin-Sutter, J.C. Lucet, N.T. Mutters, E. Tacconelli, J.R. Zahar, S. Har-barth, Contact precautions for preventing nosocomial transmission of extended-spectrum β lactamase–producing Escherichia coli: A point/counterpoint review, Clin. Infect. Dis., 65, 342-347 (2017). DOI: https://doi.org/10.1093/cid/cix258

F. Codjoe, E. Donkor, Carbapenem resistance: A review, Med. Sci., 6(1), 1 (2017). DOI: https://doi.org/10.3390/medsci6010001

K. Bush, The ABCD’s of β-lactamase nomenclature,J. Infect. Chemother., 19, 549-59 (2013). DOI: https://doi.org/10.1007/s10156-013-0640-7

G. Patel, R.A. Bonomo, Stormy waters ahead: global emergence of carbapen-emases, Front. Microb., 4, 1-17 (2013). DOI: https://doi.org/10.3389/fmicb.2013.00048

L.K. Logan, R.A. Weinstein, The epidemiolog y of Carbapenem-resistant enterobacteriaceae: The impact and evolution of a global menace, J. Infect. Dis., 215(Suppl. 1), S28-S36 (2017). DOI: https://doi.org/10.1093/infdis/jiw282

E. Falqueto, D.C. Kligerman, Diretrizes para um programa de recolhimento de medicamentos vencidos no Brasil,Ciência & Saúde Coletiva, 18, 883-892 (2013). DOI: https://doi.org/10.1590/S1413-81232013000800034

M.H.M. Menezes, A.L.V. Santos, Descarte de medicamentos vencidos em droga-rias do centro de barra do garças, Revista Univar., 1, 164-169 (2016).

K. Kümmerer, A. Henninger, Promoting resistance by the emission of antibiot-ics from hospitals and households into effluent, Clin. Microbiol. Infect., 9, 1203-1214 (2003). DOI: https://doi.org/10.1111/j.1469-0691.2003.00739.x

L.G. Oliveira, L.G.R. Ferreira, A.M.A. Nascimento, M.P. Reis, M.F. Dias, W.G. Lima, M.C. Paiva, Antibiotic resistance profile and occurrence of AmpC bet-ween Pseudomonas aeruginosa isolated from a domestic full-scale WWTP in southeast Brazil, Water Sci. Technol., 1, 108-114 (2017). DOI: https://doi.org/10.2166/wst.2018.091

Clinical and Laboratory Standards Institute (CLSI), Performance Standards for Antimicrobial Disk Susceptibility Tests, CLSI Twelfth two Edition, M02-A2, 2017.

W.C. Winn, S.D. Allen, W.M. Janda, E.W. Koneman, G.W. Procop, P.C. Schrec-kenberger, G.L. Woods, Koneman, diagnóstico microbiológico: Texto e atlas colo-rido, 6ª edição, Guanabara Koogan, Rio de Janeiro, 2008.

F. Pasteran, L.J. Gonzalez, E. Albornoz, G. Bahr, A.J. Vila, A. Corso, Triton hodge test: improved protocol for modified hodge test for enhanced detection of NDM and other carbapenemase producers, J. Clinic. Microb., 54, 640-649 (2016). DOI: https://doi.org/10.1128/JCM.01298-15

I.D. Rafraf, I. Lekunberri, A. Sánchez-Melsiá, M. Aouni, C.M. Borrego, J.L. Balcázar, Abundance of antibiotic resistance genes in five municipal wastewater treatment plants in the Monastir Governorate, Tunisia, Environ. Pollution, 219, 353-358 (2016). DOI: https://doi.org/10.1016/j.envpol.2016.10.062

R.S. Hendriksen, P. Munk, P. Njage, B. van Bunnik, L. McNally, O. Lukjan-cenko, et al., Global monitoring of antimicrobial resistance based on metageno-mics analyses of urban sewage, Nat. Commun., 10(1), 1124 (2019).

J.J. Huang, H.Y. Hu, S.Q. Lu, Y. Li, F. Tang, Y. Lu, B. Wei, Monitoring and eva-luation of antibiotic-resistant bacteria at a municipal wastewater treatment plant in China, Environm. Internat.,42, 31-36 (2012). DOI: https://doi.org/10.1016/j.envint.2011.03.001

H. Wilson, M.E. Torok, Extended-spectrum β-lactamase-producing and carba-penemase-producing Enterobacteriaceae, Microb. Genomics, 4, 1-14 (2018). DOI: https://doi.org/10.1099/mgen.0.000197

E. Korzeniewska, M. Harnisz, Extended-spectrum beta-lactamase (ESBL)-posi-tive Enterobacteriaceae in municipal sewage and their emission to the environ-ment, J. Environm. Managem., 128, 904-911 (2013). DOI: https://doi.org/10.1016/j.jenvman.2013.06.051

M. Haque, M. Sartelli, J. McKimm, M.A. Bakar, Health care-associated infec-tions-an overview, Infect. Drug Resist., 11, 2321-2333 (2018). DOI: https://doi.org/10.2147/IDR.S177247

M.E. Terlizzi, G. Gribaudo, M.E. Maffei, Uropathogenic Escherichia coli (UPEC) infections: Virulence factors, bladder responses, antibiotic, and non-antibiotic antimicrobial strategies, Front. Microbiol., 8, 1566 (2017) DOI: https://doi.org/10.3389/fmicb.2017.01566

A. Cheng, C.Y. Liu, H.Y. Tsai, M.S. Hsu, C.J. Yang, T. Huang, C.H. Liao, P.R. Hsueh, Bacteremia caused by Pantoea agglomerans at a medical center in Taiwan, 2000–2010, J. Microbiol. Immunol. Infect., 46(3), 187-194 (2013). DOI: https://doi.org/10.1016/j.jmii.2012.05.005

J. Dutkiewicz, B. Mackiewicz, M.K. Lemieszek, G.M. Marcin, J. Milanowski, Pantoea agglomerans: a mysterious bacterium of evil and good. Part III. Deleteri-ous effects: infections of humans, animals and plants, Ann. Agricult. Environm. Med.,23, 197-205 (2016). DOI: https://doi.org/10.5604/12321966.1203878

D.V. Oliveira, Avaliação do perfil de Resistencia a antimicrobianos de bacterias Gram-negativas idoladas nas águas do arroia dilúvio, Dissertação (pós-graduação em Microbiologia Agricola e do Ambiente), Universidade federal do Rio Grande do Sul, 2011, 84 p.

R.Y. Castañeda, P.L. Guaimacuto, R.Y. Figueroa, Z.J.L. Fuentes, Susceptibilidad a antibióticos de bacterias indicadoras de contaminación fecal aisladas de aguas y sedimentos marinos de playas de la isla de margarita, Venezuela, Saber Universi-dad de Oriente, 21, 12-19 (2009).

L.G.P. Ruiz, Resistência aos beta-lactâmicos e detecção dos genes blaSHV, blaTEM, blaCTX-M e blaGES em Enterobacteriaceae isoladas de efluentes hospitalar e comunitário em um município do noroeste paulista, Dissertação (mestrado em microbiologia), Universidade estadual Paulista “Julio de Mesquita Filho”, Cam-pos de São José do Rio Preto, São José do Rio Preto, 2010, 92 p.

A.A. Borges, L.G. Magalhães, A.P.L. Jabur, A.M. Cardoso, Infecção urinária em gestantes atendidas em um laboratório clínico de Goiânia-GO entre 2012 e 2013, Estudos Goiânia, 41, 637-648 (2014).

H. Rodrigues-Pereira Filho, Frequência e perfil de susceptibilidade a antibióticos de bactérias isoladas em uroculturas, Monografia (conclusão do componente curri-cular), Universidade federal da Bahia, Salvador, 2013, 57 p.

K. Bush, P.A. Bradford, β-Lactams and β-lactamase inhibitors: An overview, Cold Spring Harb. Perspect. Med., 6(8), a025247 (2016). DOI: https://doi.org/10.1101/cshperspect.a025247

L.J. Bessa, A. Barbosa-Vasconcelos, A. Mendes, P. Vaz-Pires, P. Martins da Costa, High prevalence of multidrug-resistant Escherichia coli and Enterococcus spp. in river water, upstream and downstream of a wastewater treatment plant, J. Water Health, 12, 426-435 (2014). DOI: https://doi.org/10.2166/wh.2014.160

Y.K. Kwak, P. Colque, S. Byfors, C.G. Giske, R. Möllby, I. Kühn, Surveillance of antimicrobial resistance among Escherichia coli in wastewater in Stockholm dur-ing 1 year: does it reflect the resistance trends in the society? Int. J. Antimicrob. Agents, 45, 25-32 (2015). DOI: https://doi.org/10.1016/j.ijantimicag.2014.09.016

L.P. Almeida, F.P. de Carvalho, A.G. Marques, A.S. Pereira, R.P. Bortoleto, M.D.V. Martino, Desempenho do disco de ertapenem como preditor da produ-ção de Klebsiella pneumoniae carbapenemase por bacilos Gram-negativos isola-dos de culturas em um hospital municipal de São Paulo, Einstein, São Paulo, 10, 439-441 (2012). DOI: https://doi.org/10.1590/S1679-45082012000400008

D. Conte, J.K. Palmeiro, K. da Silva-Nogueira, T.M. de Lima, M.A. Cardoso, R. Pontarolo, F.L. Degaut-Pontes, L.M. Dalla-Costa, Characterization of CTX-M enzymes, quinolone resistance determinants, and antimicrobial residues from hospital sewage, wastewater treatment plant, and river water, Ecotoxicol. Environ. Saf.,136, 62-69 (2017). DOI: https://doi.org/10.1016/j.ecoenv.2016.10.031

W.G. Lima, G.C. Silva-Alves, C. Sanches, S.O. Antunes-Fernandes, M.C. de Paiva, Carbapenem-resistant Acinetobacter baumannii in patients with burn injury: A systematic review and meta-analysis,Burns, 45, 1495-1508 (2019). DOI: https://doi.org/10.1016/j.burns.2019.07.006

R.C.G. Silva, A.C.O. Silva, S.R. Oliveira, Microbial resistance and frequency of extended-spectrum beta-lactamase (ESBL) in isolated from blood cultures, J. Bras. Patol. Med. Lab., 50, 421-427 (2014). DOI: https://doi.org/10.5935/1676-2444.20140051

A. Lago, S.R. Fuentefria, D.B. Fuentefria, Enterobactérias produtoras de ESBL em Passo Fundo, Estado do Rio Grande do Sul, Brasil, Revista Soc. Bras. Med. Tr o p .,43, 430-434 (2010). DOI: https://doi.org/10.1590/S0037-86822010000400019

R.J. Mesa, V. Blanc, A.R. Blanch, P. Cortés, J.J. González, S. Lavilla, E. Miró, M. Muniesa, M. Saco, T. Tórtola, B. Mirelis, P. Coll, M. Llagostera, G. Prats, F. Navarro, Extended-spectrum b-lactamase-producing Enterobacteriaceae in different environments (humans, food, animal farms and sewage), J. Antimicrob. Chemother., 58, 211-215 (2006) DOI: https://doi.org/10.1093/jac/dkl211

How to Cite

APA

Alves Coelho, N. T., Salviano da Silva, R. ., Morais Delmondes, G. ., Lima, W. G., de Matos Jensen, C. E. . and de Paiva, M. C. (2022). Occurrence of extended-spectrum betalactamase (ESBL) and carbapenemases among ampicillin-resistant enterobacteriales recovered from a municipal raw sewage in Minas Gerais, Brazil. Revista Colombiana de Ciencias Químico-Farmacéuticas, 50(3). https://doi.org/10.15446/rcciquifa.v50n3.100228

ACM

[1]
Alves Coelho, N.T., Salviano da Silva, R. , Morais Delmondes, G. , Lima, W.G., de Matos Jensen, C.E. and de Paiva, M.C. 2022. Occurrence of extended-spectrum betalactamase (ESBL) and carbapenemases among ampicillin-resistant enterobacteriales recovered from a municipal raw sewage in Minas Gerais, Brazil. Revista Colombiana de Ciencias Químico-Farmacéuticas. 50, 3 (Feb. 2022). DOI:https://doi.org/10.15446/rcciquifa.v50n3.100228.

ACS

(1)
Alves Coelho, N. T.; Salviano da Silva, R. .; Morais Delmondes, G. .; Lima, W. G.; de Matos Jensen, C. E. .; de Paiva, M. C. Occurrence of extended-spectrum betalactamase (ESBL) and carbapenemases among ampicillin-resistant enterobacteriales recovered from a municipal raw sewage in Minas Gerais, Brazil. Rev. Colomb. Cienc. Quím. Farm. 2022, 50.

ABNT

ALVES COELHO, N. T.; SALVIANO DA SILVA, R. .; MORAIS DELMONDES, G. .; LIMA, W. G.; DE MATOS JENSEN, C. E. .; DE PAIVA, M. C. Occurrence of extended-spectrum betalactamase (ESBL) and carbapenemases among ampicillin-resistant enterobacteriales recovered from a municipal raw sewage in Minas Gerais, Brazil. Revista Colombiana de Ciencias Químico-Farmacéuticas, [S. l.], v. 50, n. 3, 2022. DOI: 10.15446/rcciquifa.v50n3.100228. Disponível em: https://revistas.unal.edu.co/index.php/rccquifa/article/view/100228. Acesso em: 5 aug. 2024.

Chicago

Alves Coelho, Niuane Thais, Raquel Salviano da Silva, Giovana Morais Delmondes, William Gustavo Lima, Carlos Eduardo de Matos Jensen, and Magna Cristina de Paiva. 2022. “Occurrence of extended-spectrum betalactamase (ESBL) and carbapenemases among ampicillin-resistant enterobacteriales recovered from a municipal raw sewage in Minas Gerais, Brazil”. Revista Colombiana De Ciencias Químico-Farmacéuticas 50 (3). https://doi.org/10.15446/rcciquifa.v50n3.100228.

Harvard

Alves Coelho, N. T., Salviano da Silva, R. ., Morais Delmondes, G. ., Lima, W. G., de Matos Jensen, C. E. . and de Paiva, M. C. (2022) “Occurrence of extended-spectrum betalactamase (ESBL) and carbapenemases among ampicillin-resistant enterobacteriales recovered from a municipal raw sewage in Minas Gerais, Brazil”, Revista Colombiana de Ciencias Químico-Farmacéuticas, 50(3). doi: 10.15446/rcciquifa.v50n3.100228.

IEEE

[1]
N. T. Alves Coelho, R. . Salviano da Silva, G. . Morais Delmondes, W. G. Lima, C. E. . de Matos Jensen, and M. C. de Paiva, “Occurrence of extended-spectrum betalactamase (ESBL) and carbapenemases among ampicillin-resistant enterobacteriales recovered from a municipal raw sewage in Minas Gerais, Brazil”, Rev. Colomb. Cienc. Quím. Farm., vol. 50, no. 3, Feb. 2022.

MLA

Alves Coelho, N. T., R. . Salviano da Silva, G. . Morais Delmondes, W. G. Lima, C. E. . de Matos Jensen, and M. C. de Paiva. “Occurrence of extended-spectrum betalactamase (ESBL) and carbapenemases among ampicillin-resistant enterobacteriales recovered from a municipal raw sewage in Minas Gerais, Brazil”. Revista Colombiana de Ciencias Químico-Farmacéuticas, vol. 50, no. 3, Feb. 2022, doi:10.15446/rcciquifa.v50n3.100228.

Turabian

Alves Coelho, Niuane Thais, Raquel Salviano da Silva, Giovana Morais Delmondes, William Gustavo Lima, Carlos Eduardo de Matos Jensen, and Magna Cristina de Paiva. “Occurrence of extended-spectrum betalactamase (ESBL) and carbapenemases among ampicillin-resistant enterobacteriales recovered from a municipal raw sewage in Minas Gerais, Brazil”. Revista Colombiana de Ciencias Químico-Farmacéuticas 50, no. 3 (February 4, 2022). Accessed August 5, 2024. https://revistas.unal.edu.co/index.php/rccquifa/article/view/100228.

Vancouver

1.
Alves Coelho NT, Salviano da Silva R, Morais Delmondes G, Lima WG, de Matos Jensen CE, de Paiva MC. Occurrence of extended-spectrum betalactamase (ESBL) and carbapenemases among ampicillin-resistant enterobacteriales recovered from a municipal raw sewage in Minas Gerais, Brazil. Rev. Colomb. Cienc. Quím. Farm. [Internet]. 2022 Feb. 4 [cited 2024 Aug. 5];50(3). Available from: https://revistas.unal.edu.co/index.php/rccquifa/article/view/100228

Download Citation

CrossRef Cited-by

CrossRef citations0

Dimensions

PlumX

Article abstract page views

233

Downloads

Download data is not yet available.