Acta Biológica Colombiana

INTRODUCCIÓN

La península de Yucatán, México, es un área ampliamente reconocida por la distribución de diversas aves, ya sea por su estratégica zona geográfica o por ser zona de paso o estancia de un gran número de aves migratorias, así como por la riqueza de especies residentes y endémicas (Chablé-Santos y Pasos-Enríquez, 2010). México alberga 22 especies de pericos, loros y guacamayas, todas ellas con un potencial de uso como aves de ornato (belleza y capacidad vocal), dando pauta al comercio de psitácidos (Cantú-Guzmán y Sánchez-Saldaña, 2018).

Entre los numerosos problemas de sanidad que afectan a las aves silvestres, las enfermedades parasitarias se destacan como uno de las más frecuentes y los efectos que éstas producen varían desde infecciones subclínicas hasta la muerte. Además, estas infecciones interfieren en el comportamiento y en el desempeño reproductivo de estas aves, lo cual podría afectar los programas de repoblación de aves silvestres. Los signos clínicos incluyen diarrea, anorexia, anemia, pérdida de peso, plumaje erizado, letargo y, en el caso de infecciones graves, la muerte del animal (Carneiro et al., 2011; Pérez-Gómez et al., 2018; Sciabarrasi et al., 2020).

Dentro de los factores que influyen para que se encuentren altas prevalencias de parasitosis en aves silvestres cautivas están el ciclo de vida del parásito, el acceso a la tierra en el hábitat establecido, la introducción de aves y parásitos exóticos, el constante estrés que predispone a las enfermedades y deficiencias en el establecimiento de comederos y bebederos dentro de las jaulas (Sciabarrasi et al., 2020).

En el sureste de Mexico y en especial en el estado de Yucatán, existe poca información sobre los parásitos intestinales que afectan a aves psitaciformes en condiciones de cautiverio y su posible efecto sobre la salud de los individuos. Por tal motivo, los objetivos fueron identificar las diferentes especies de aves psitaciformes usadas como animales de compañía u ornato, así como estimar la prevalencia e intensidad de parásitos intestinales que afectan a estas aves en cautiverio en hogares de Mérida, Yucatán, México.

MATERIALES Y MÉTODOS

RESULTADOS

Se estudiaron 11 géneros y 16 especies de psitaciformes. Estas fueron: Agapornis sp., Amazona albifrons, A. auropalliata, A. autumnallis, A. farinosa, A. oratrix, A. xantholora, Aratinga solstitialis, Barnardius zonaris, Cyanoramphus novaezelandiae, Eupsittula nana asctec, Melopsittacus undulatus, Neophelma bourkii, Nymphicus hollandicus, Psephotus sp. y Psittacula krameri.

Se detectó una prevalencia general de 14,2 % (12/84) de parásitos intestinales en psitaciformes mantenidos en condiciones de cautiverio, siendo Aratinga solstitialis, B. zonaris y C. novaezelandiae las especies que tuvieron mayor prevalencia (Tabla 1).

Tabla 1: Prevalencia de parásitos intestinales en psitaciformes mantenidos en condiciones de cautiverio en Mérida, Yucatán, México.

Se observó que las aves exóticas B. zonaris, C. novaezelandiae y Psephotus spp. presentaron las mayores intensidades de h/pg (de 350 a 600 hpg) en comparación con las especies locales parasitadas (100 a 200 h/pg). El 61,5 % de las parasitosis mostró una intensidad leve, 23 % intensidad media y 15,3 % se clasificó de alta intensidad (Tabla 2).

Tabla 2.: Intensidad de la eliminación de huevos u ooquistes por gramo de heces en psitaciformes en cautiverio que resultaron positivas a parásitos intestinales.

NA: No aplica, hpg: huevos por gramo de heces, opg: ooquistes por gramo de heces, <50: por ser positivo a la técnica de flotación centrifugada y negativa a McMaster.

Los nematodos fueron el principal tipo de parásito intestinal encontrado (50 %), seguido de los cestodos (33,3 %) y, por último, los protozoos (16,6 %). Las frecuencias de los parásitos encontrados fueron las siguientes: 33,3 % Ascaridia spp., 16,6 % Capillaria spp., 16,6 % Heterakis spp., 16,6 % Hymenolepis spp., 16,6 % Eimeria spp. y 8,3 % Raillietina spp. En una de las muestras de A. albifrons se encontró un ejemplar adulto del cestodo Raillietina spp.

DISCUSIÓN

Actualmente, los psitaciformes son uno de los grupos de aves más comercializados y utilizados como animales de compañía (González-Herrera et al., 2018). Las parasitosis gastrointestinales representan un gran riesgo para las aves mantenidas en cautiverio, debido a que el estrés, la higiene y nutrición inadecuada las hace más susceptibles. En esta investigación se identificaron las principales especies de psitaciformes mantenidos en cautiverio como mascotas, así como la prevalencia e intensidad de los parásitos intestinales que las afectan.

En el presente estudio se estimó una prevalencia general de 14,2 % de parásitos intestinales en aves psitácidas. Esta prevalencia es menor a la reportada en psitaciformes mantenidos en cautiverio en Chile (Valdebenito et al., 2015), Colombia (Fajardo-Sánchez et al., 2014), El Salvador (Martínez-Tovar et al., 2015) y Costa Rica (Gómez-Cortés y Jiménez-Rocha, 2019), quienes encontraron prevalencias de parásitos en heces de 22,2 %, 67,7 %, 55 % y 84,1 %, respectivamente. Asimismo, fue menor que las prevalencias reportadas en estudios realizados en la necropsia de psitaciformes de vida libre en Chile con 36,7 % (González-Hein et al., 2012) y en Brasil con 44,3 % (De Melo et al., 2013). Sin embargo, en un estudio realizado por Prathipa et al. (2013) donde tomaron muestras de heces de aves psitácidas presentes en tiendas de mascotas y hogares en Chennai, India, identificaron parásitos como Eimeria spp., Ascaridia spp. y Capillaria spp. con prevalencias de 10,4 % a 20 %, las cuales son semejantes a lo encontrado en el presente estudio (de 16,6 % a 33,3 %). Papini et al. (2012) compararon la prevalencia de parásitos en aves de zoológico y aves que son usadas como mascotas en hogares de Italia, siendo mayor en el primer caso (32,5 %) en comparación con el segundo (19 %). Los autores mencionan que, en comparación con las aves criadas como mascotas, la presencia de tierra en las jaulas de aves en zoológicos pudo predisponer a la infección de parásitos intestinales, ya que el suelo favorece la persistencia de huevos en el ambiente y su consecuente infección en las aves (Harcourt-Brown y Chitty, 2005).

Harcourt-Brown y Chitty (2005) indican que el parasitismo es poco común en aves psitácidas como mascotas debido a las altas medidas de sanidad en las jaulas. Sin embargo, Prathipa et al. (2013) y Sciabarrasi et al. (2020) mencionan que factores de estrés y confinamiento, tales como la sobrepoblación, la ausencia de conocimiento en la implementación de medidas correctas para garantizar la salud, deficiencias en las prácticas alimentarias, pobres medidas de manejo general de aves y ausencia de cuarentena pueden favorecer la presencia de niveles significativos de infecciones parasitarias. El estrés y confinamiento pudieron favorecer la presencia de parásitos en las aves del presente estudio a pesar de ser considerados animales domiciliados. Las diferencias en las prevalencias están relacionadas estrechamente con las condiciones particulares de crianza de las aves debido a que pueden favorecer la multiplicación y propagación parasitaria, principalmente en parásitos de ciclo monoxeno (Sciabarrasi et al., 2020). Por tanto, es imperativo prestar atención a los factores antes mencionados e incluirlos como parte del diseño de estrategias de prevención y control parasitario.

De los resultados que obtuvimos, los nematodos fueron la clase parasitaria con mayor frecuencia reportada (50 %). Esta tendencia ha sido observada en estudios previos en diferentes especies de aves psitácidas (Gómez-Cortes y Jiménez-Rocha, 2019; Sciabarrasi et al., 2020). Las especies de nematodos que hemos identificado fueron Ascaridia spp., Heterakis spp. y Capillaria spp., las cuales han sido descritas anteriormente en psitácidos de América latina en condiciones de cautiverio. Se encontró una prevalencia de 16,6 % de Capillaria spp. similar a lo descrito por Prathipa et al. (2013) en India (20 %) y por Martínez-Tovar et al. (2016) en El Salvador (16,2 %). Heterakis spp. mostró una prevalencia de 16,6 %, mayor a la reportada en aves psitaciformes en El Salvador (Martínez-Tovar et al., 2016) (2,5 %). Por otro lado, Ascaridia spp. fue el nematodo con mayor prevalencia (33,3 %), siendo menor a lo encontrado en Brasil (72,7 %) y Costa Rica (81,8 %) (Gomes-dos Santos et al., 2015; Gómez-Cortés y Jiménez-Rocha, 2019). Sin embargo, esta prevalencia es mayor a las reportadas en Colombia (11 %) (García-Corredor et al., 2013) e India (21 %) (Prathipa et al., 2013) Asimismo, es similar a lo registrado en Pakistán (Khan et al., 2010) (26,1 %). Además de las situaciones particulares de crianza de los psitácidos, las condiciones ambientales de una región pueden favorecer o limitar el desarrollo parasitario. Las regiones donde se reportó mayor prevalencia se caracterizan por tener un clima húmedo tropical con abundantes lluvias y una temperatura anual promedio de entre 27 y 30°C, lo que pudiera favorecer el desarrollo del ciclo biológico de los nematodos y su transmisión. Fedynich (2008) menciona que la prevalencia e intensidad de las infecciones por nematodos como Ascaridia spp. y Heterakis spp. varían ampliamente. Factores intrínsecos del hospedero como resistencia, inmunidad, comportamiento, dieta, edad y sexo, así como factores extrínsecos como las estaciones, precipitaciones y ubicación geográfica pueden explicar dicha variabilidad.

Parsani et al. (2001) y Quiroz-Romero (2002) mencionan que los nematodos que se encontraron en el presente estudio tienen un ciclo de vida directo, lo que podría permitir la autoinfección si las medidas de higiene no son las correctas, convirtiéndolos en las parasitosis más comunes e importantes en aves psitácidas (González-Hein et al., 2012). La presencia de insectos y lombrices en los hábitats de las aves puede favorecer la propagación de los nematodos identificados en el presente estudio, debido a que pueden actuar como vectores mecánicos al portar o ingerir huevos de los nematodos y ser ingeridas por las aves (Gómez-Cortés y Jiménez-Rocha, 2019). La relación entre el ciclo de vida directo de los nematodos y la falta de medidas higiénicas pudo contribuir para que éstos presentaran mayor prevalencia en comparación de las demás clases parasitarias, gracias a la interacción fecal-oral y su consecuente autoinfección.

La presencia de cestodos parasitando psitácidos ha sido reportada en estudios previos con prevalencias de 5,5 a 27,3 % (Gomes-dos Santos et al., 2015; Sciabarrasi et al., 2020). Los cestodos identificados en el presente estudio fueron Hymenolepis spp. (16,6 %) y Raillietina spp. (8,3 %). De Melo et al. (2013) estimaron una prevalencia del 2,4 % del género Raillietina spp. en psitácidos cautivos de Brasil, la cual es menor a lo estimado en el presente estudio. Similar a nuestros resultados, Gomes-dos Santos et al. (2015) reportaron una prevalencia de 27,3 % de cestodos; sin embargo, no identificaron el género de los parásitos involucrados. En el caso de Hymenolepis spp. no existen reportes previos parasitando aves psitácidas, pero la bibliografía refiere que este género parasita diversas especies de aves silvestres, incluidos los psitaciformes (Mangus et al., 2021). El ciclo de vida de los cestodos en aves involucra un hospedador intermedio, por ejemplo, artrópodos (hormigas, escarabajos, libélulas, etc.), moluscos y anélidos (gusanos de tierra), que contienen los cisticercoides (fase enquistada). Por lo tanto, es de importancia la prevención del acceso de vectores a las jaulas, principalmente por acumulación y posterior contaminación de los alimentos, siendo el control sanitario estricto importante para evitar la difusión de enfermedades a través de los alimentos (Soto-Piñeiro y Bert, 2012). La presencia de los vectores debido a las deficiencias en el manejo sanitario pudo haber influido para que las aves estudiadas presentaran cestodos. Raillietina spp. es un parásito potencialmente zoonótico para los propietarios de los psitácidos estudiados, representando un riesgo a la salud pública (Sciabarrasi, 2022). La raillietinosis humana se considera accidental y ocurre cuando una persona ingiere a los hospederos intermediarios (artrópodos como hormigas) que albergan a los cisticercoides. La enfermedad se caracteriza por trastornos gastrointestinales como náuseas, vómitos, flatulencias, cólicos y pérdida del apetito, pudiendo presentarse sintomatología nerviosa como cefaleas, convulsiones y aprosexia, así como trastornos circulatorios como taquicardia o arritmias (Ramírez-Fallas y Vargas-Campos, 2019).

Diferentes géneros de protozoos se han reportado parasitando psitaciformes, entre ellos Eimeria spp. En estudios previos en Brasil (Holsback et al., 2013), Guatemala (Rooney et al., 2001), Colombia (Santacruz et al., 2003), India (Prathipa et al., 2013), Argentina (Sciabarrasi et al., 2020), Panamá (Parks, 2009), Italia (Papini et al., 2012) y Chile (Troncoso et al., 2013) se ha reportado la presencia de coccidias en psitaciformes. En el presente estudio se identificó la presencia de Eimeria spp. con una prevalencia de 16,6 %, siendo similar a lo registrado en India y Panamá por Parks (2009) y Prathipa et al. (2013) quienes encontraron 20 % y 10,4 %, respectivamente. En contraste, Martínez-Tovar et al. (2016) estimaron una prevalencia en psitaciformes de 33,3 %, siendo mayor a la estimada en el presente estudio. Troncoso et al. (2013) indican que tanto nematodos como coccidias pueden estar presentes en aves en condiciones de cautiverio, ya que, al contar con un ciclo directo, permiten la reinfección de las aves parasitadas e infección del resto de las aves dentro de las jaulas. La presencia de un constante ambiente contaminado y el ciclo de vida directo pudieron favorecer para que las coccidias estuvieran presentes en aves psitácidas domiciliadas.

En el caso específico de los parásitos intestinales presentes en psitaciformes en Yucatán, no existen estudios previos. Sin embargo, Rodríguez-Vivas et al. (2001) identificaron la presencia de parásitos intestinales en aves galliformes en el estado de Yucatán, donde estimaron una prevalencia de Ascaridia spp. (15,1 %) y Capillaria spp. (6,6 %) siendo menores a las estimadas en el presente estudio (33,3 % y 16,6 %, respectivamente). Caso contrario del género Heterakis spp., del cual se reporta una prevalencia de 15,1 %, similar a la reportada en el presente estudio (16,6 %). En el caso de protozoos, se reporta una prevalencia de coccidias del 53 % siendo mayor a la obtenida en nuestra investigación (16,6 %).

Quiroz-Romero (2002) y Troncoso et al. (2013) mencionan que la falta de higiene facilita la permanencia de los parásitos intestinales dentro de la jaula, esto aunado a un comportamiento de búsqueda de alimento en el suelo por parte de las aves, crea un escenario que favorece la autoinfección parasitaria. Las parasitosis intestinales están presentes en aves psitaciformes en cautiverio, esto puede explicarse ya que, si el manejo sanitario de las jaulas no se realiza de manera idónea, los huevos u ooquistes pueden acumularse en el piso, transformarse en fases infectivas y parasitar a los animales. Es de notar que la limpieza de los suelos evita la acumulación de alimentos y heces, evitando la permanencia de microorganismos que pueden convertirse en una fuente de infección para las aves en cautiverio (Papini et al., 2012; Soto-Piñeiro y Bert, 2012). Además, para reducir la probabilidad de infección, es necesario que los contenedores alimentarios y bebederos estén situados en una posición donde la comida no se contamine con las heces fecales, por consiguiente, los contenedores abiertos no deben permanecer debajo de las perchas para prevenir la autoinfección (Papini et al., 2012).

En el presente estudio, solo las especies exóticas (Barnardius zonaris y Cyanoramphus novaezelandiae) presentaron altas intensidades de parásitos intestinales (550-600 h/gh) en comparación con las especies locales (100-200 h/gh). Las relaciones simbióticas entre parásito y hospedador naturales están caracterizadas por ser benignas, comparados con parásitos que son recientemente introducidos en un nuevo hospedador. Gonzalez-Hein et al. (2012) indican que la interacción de aves de diferentes regiones geográficas en un mismo cautiverio crea una oportunidad para introducir enfermedades u ocasionarles serias y fatales enfermedades a especies exóticas por parte de parásitos no naturales. La baja adaptación y la susceptibilidad a especies parasitarias nativas pudieron favorecer que las especies exóticas presentaran mayores intensidades parasitarias. Por otro lado, la intensidad de la infección está relacionada directamente con la signología clínica en las aves parasitadas. Martínez-Tovar et al. (2016) observaron que las aves con alta y moderada intensidad de parásitos presentaron pérdida de plumaje, opacidad en la coloración del plumaje, plumaje erizado y pérdida de masa corporal.

Estudios parasitológicos similares al presentado constituyen una herramienta importante para conocer la situación sanitaria de las aves psitácidas mantenidas en condiciones de cautiverio y permiten diseñar programas de prevención y control acordes a las condiciones particulares de las mismas.

CONCLUSIONES

Los parásitos intestinales están presentes en aves psitaciformes en hogares de Mérida, Yucatán, siendo los nematodos Ascaridia spp., Capillaria spp. y Heterakis spp. los que se detectan con mayor frecuencia. Aunque las parasitosis se presentaron con una prevalencia moderada, la creación de protocolos de desparasitación en aves psitácidas de ornato es importancia para la prevención de enfermedades y pérdidas de especies, desde el punto de vista de la conservación de aves locales y el lazo afectivo con las personas que las cuidan. Se observó la presencia de Raillietina spp., parásito potencialmente zoonótico y que podría representar un riesgo a la salud pública de los propietarios.