Cinética de crecimiento de Gluconacetobacter diazotrophicus usando melaza de caña y sacarosa: evaluación de modelos
Kinetics of Gluconacetobacter diazotrophicus Growth Using Cane Molasses and Sucrose: Assessment of Kinetic Models
DOI:
https://doi.org/10.15446/abc.v24n1.70857Palabras clave:
Análisis de sensibilidad, bacterias fijadoras de nitrógeno, modelos de crecimiento (es)Growth models, nitrogen-fixing bacteria, sensitivity analysis (en)
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Gluconacetobacter diazotrophicus es una bacteria endófita promotora del crecimiento vegetal utilizada como inoculante microbiano en diferentes cultivos agrícolas. El objetivo del presente trabajo fue aplicar diferentes modelos matemáticos para representar su crecimiento en un cultivo sumergido por lotes empleando un biorreactor de 3 L y usando melazas de caña y sacarosa como fuente de energía. Se obtuvo el perfil temporal de pH, biomasa celular y azúcares totales. Se compararon los modelos estudiados por calidad de ajuste y complejidad y se realizó un análisis de sensibilidad paramétrica. Se consideraron modelos de cuatro y cinco parámetros con expresiones que incluyen efectos de inhibición por sustrato y por biomasa. El modelo con mayor calidad de ajuste fue el de Herbert-Pirt-Contois con coeficientes de determinación para biomasa y sustrato de 0,888 y 0,425 respectivamente. Estos valores indican una mayor correspondencia de los datos experimentales de biomasa con los datos calculados por el modelo, en comparación con los resultados obtenidos para azúcares totales para los que esta correspondencia fue menor. Este modelo generó la mejor combinación de calidad de ajuste y complejidad según el criterio de información de Akaike. El estudio cinético desarrollado permitió observar un comportamiento bifásico en la etapa de crecimiento de la bacteria cuando se cultiva en melaza y un efecto de limitación de su crecimiento por la biomasa. Los resultados obtenidos proporcionan una descripción matemática útil para el diseño, escalamiento y operación de un futuro proceso de producción de un inoculante microbiano a base de la bacteria G. diazotrophicus.
Gluconacetobacter diazotrophicus is a plant-growth promoting endophytic bacterium used as a microbial inoculant for different crops. The objective of this work was to apply different mathematical models to represent its growth in a batch submerged culture employing a 3-L bioreactor and using sugarcane molasses and sucrose as energy sources. The time profile of pH, cell biomass, and total sugars was obtained. Models studied were compared considering their fit quality and complexity, and a parametric sensitivity analysis was performed. Four- and five-parameter models with expressions involving substrate and biomass inhibition effects were considered. The Herbert-Pirt-Contois model achieved the highest fit quality with determination coefficients of 0.888 and 0.425 for biomass and substrate, respectively. These values indicate a higher correspondence between the experimental data of biomass concentration and the data calculated by the model, compared to results obtained for total sugars for which this correspondence was lower. This model reached the best combination considering the fit quality and complexity according to the Akaike’s information criterion. The kinetic study performed enabled to observe a bi-phasic behavior in the growth stage of the bacterium when grown on molasses, and a growth limitation effect due to biomass concentration. The outcomes obtained provide a mathematical description useful for design, scale-up, and operation of a future process for the production of a microbial inoculant based on G. diazotrophicus.
Referencias
AOAC. Official Methods of Analysis of AOAC. 20 ed. Arlington, Virginia, USA: AOAC; 2016. 3172 p.
Aiba S, Shoda M, Nagatani M. Kinetics of product inhibition in alcohol fermentation. Biotechnol Bioeng. 1968;10(6):845-864.
Akaike H. A new look at the statistical model identification. IEEE Trans Automat Control. 1974;AC-19(6):716-723.
Andrews J. A mathematical model for the continuous culture of microorganisms utilizing inhibitory substrates. Biotechnol Bioeng. 1968;10(6):707-723.
Attwood M, van Dijken J, Pronk J. Glucose metabolism and gluconic acid production by Acetobacter diazotrophicus. J Ferment Bioeng. 1991;72(2):101-105.
Beaulieu M, Beaulieu Y, Mélinard J, Pandian S, Goulet J. Influence of ammonium salts and cane molasses on growth of Alcaligenes eutrophus and production of polyhydroxybutyrate. Appl Environ Microbiol. 1995;61(1):165-169.
Belfares L, Perrier M, Ramsay BA, Ramsay JA, Jolicoeur M, Chavarie C. Multi-inhibition kinetic model for the growth of Alcaligenes eutrophus. Can J Microbiol. 1995;41(13):249-256. Doi:10.1139/m95-193
Birol G, Undey C, Cinar A. A modular simulation package for fed-batch fermentation: penicillin production. Comput Chem Eng. 2002;26(11):1553-1565. Doi: 10.1016/S0098-1354(02)00127-8
Boniolo FS, Rodrigues RC, Delatorre EO, da Silveira MM, Flores VMQ, Berbert-Molina MA. Glycine betaine enhances growth of nitrogen-fixing bacteria Gluconacetobacter diazotrophicus PAL5 under saline stress conditions. Curr Microbiol. 2009;59(6):593-599. Doi: 10.1007/s00284-009-9479-7.
Browne C, Zerban F. Physical and chemical methods of sugar analysis. 3 ed. New York, USA: Wiley and Son’s; 1948. 1353 p.
Carreño LD, Caicedo LA, Martínez CA. Técnicas de fermentación y aplicaciones de la celulosa bacteriana: una revisión. Ing Cienc. 2012;8(16):307-335. Doi: 10.17230/ingciencia.8.16.12
Cavalcante V, Dobereiner J. A new acid-tolerant nitrogenfixing bacterium associated with sugarcane. Plant and Soil. 1988;108(1):23-31.
Cocking ECD. Systemic non-nodular endosymbiotic nitrogen fixation in plants. Patente de Estados Unidos.2012;US8137665.
Contois DE. Kinetics of bacterial growth: Relationship between population density and specific growth rate of continuous cultures. J General Microbiol. 1959;21:40-50. Doi: 10.1099/00221287-21-1-40
De Andrade RR, Filho F, Filho R, Costa A. Kinetics of ethanol production from sugarcane bagasse enzymatic hydrolysate concentrated with molasses under cell recycle. Bioresour Technol. 2013;130:351-359. Doi:10.1016/j.biortech.2012.12.045
Dawes E, Ribbons D. Some aspects of the endogenous metabolism of bacteria. Bacteriol Rev. 1964;28(2):126-149.
Doran PM. Bioprocess Engineering Principles. 2 ed. Waltham, MA, USA: Elsevier Ltda.; 2013. p. 633.
Dutta K, Venkata V, Mahanty B, Anand A. Substrate inhibition growth kinetics for cutinase producing Pseudomonas cepacia using tomato-peel extracted cutin. Chem Biochem Eng Q. 2015;29(3):437-445. Doi:10.15255/CABEQ.2014.2022
Gillis M, Kersters K, Hoste B, Janssens D, Kroppenstedt M, Stephan M, Teixeira K, Dobereiner J, De Ley J. Acetobacter diazotrophicus sp. nov., a nitrogen-fixing acetic acid bacterium associated with sugarcane. Int J Syst Bacteriol. 1989;39(3):361-364. Doi: 10.1099/00207713-39-4-502
Gomez G, Nápoles M, Núñez R, Martínez J. Influencia de la concentración de melaza y extracto acuoso de soya sobre la velocidad específica de crecimiento de Bradyrhizobium elkanii ICA 8001. Cultivos Tropicales. 2008;29(4):21-26.
Han K, Levenspiel O. Extended Monod kinetics for substrate, product, and cell inhibition. Biotechnol Bioeng. 1988; 32(4):430-437. Doi: 10.1002/bit.260320404
He L, Xu Y, Zhang X. Medium factor optimization and fermentation kinetics for Phenazine-1-carboxylic acid production by Pseudomonas sp. M18G. Biotechnol Bioeng. 2008;100(2):250-259. Doi: 10.1002/bit.21767
Herbert D. Some principles of continuous culture. In Tuneval G, editor.Recent Progress in Microbiology. Stockholm: Almqvist & Wiksell; 1959. p. 381-396.
Herbert D, Phipps PJ, Strange RE. Chemical analysis of microbial cells. En: Norris JR, Ribbons DW, editors. Methods in Microbiology. New York: Academic Press; 1971. p. 265-272.
Hurvich CM, Tsai CL. Regression and time series model selection in small samples. Biometrika. 1989;76(2):297-307.
ICONTEC. NTC 4657. Alimento para animales. Determinación del contenido de nitrógeno y cálculo del contenido de proteína cruda. Método Kjeldahl. Bogotá, Colombia: ICONTEC; 1999. 11 p.
ICONTEC. NTC 5151. Alimentos para animales. Determinación de los contenidos de cobre, calcio, hierro, magnesio, manganeso, potasio, sodio y zinc. Método usando espectrometría de absorción atómica. Bogotá, Colombia: ICONTEC; 2003. 17 p.
Luna MF, Bernardelli CE, Galar ML, Boiardi JL. Glucose metabolism in batch and continuous cultures of Gluconacetobacter diazotrophicus PAL 3. Curr Microbiol. 2006;52(3):163-168. Doi: 10.1007/s00284-005-4563-0
Luong JH. Generalization of Monod kinetics for analysis of growth data with substrate inhibition. Biotechnol Bioeng. 1987;29(2):242-248. Doi: 10.1002/bit.260290215
Madigan M, Martinko J, Bender K, Buckley D, Stahl D. Brock biología de los microorganismos. 44 ed. Madrid: Pearson Educación SA.; 2015. p. 162.
Molinari M. Producción de exopolisacáridos tipo fructooligosacaridos por Gluconacetobacter diazotrophicus (Tesis doctoral). La Plata, Argentina: Facultad de Ciencias Exactas, Universidad Nacional de La Plata; 2011. p. 68-75.
Molinari M, Boiardi J. Levans production by Gluconacetobacter diazotrophicus. Electron J Biotechnol. 2013;16(3):01-07. Doi: 10.2225/vol16-issue3-fulltext-9
Monod J. The growth of bacterial cultures. Ann Rev Microbiol. 1949;3:371-394.
Montoya S, Sánchez O, Levin L. Production of lignocellulolytic enzymes from three white-rot fungi by solid-state fermentation and mathematical modeling. Afr J Biotechnol. 2015;14(15):1304-1317. Doi: 10.5897/AJB2014.14331
Mutolsky H, Christopoulos A. Fitting models to biological data using linear and nonlinear regression. San Diego CA, USA: GraphPad Software; 2003. p. 143-145.
Niu Q, He S, Zhang Y, Zhang Y, Yang M, Li Y. Bio-kinetics evaluation and batch modeling of the anammox mixed culture in UASB and EGSB reactors: batch performance comparison and kinetic model assessment. RSC Adv. 2016;6(5):3487-3500. Doi: 10.1039/c5ra14648h
Novac M, Vladu E, Novac O, Gordan M. Aspects regarding the optimization of the induction heating process using fmincon, minimax functions and simple genetic algorithm. J Electr Electron Eng. 2009;2(2):64-69.
Page W. Production of polyhydroxyalkanoates by Azotobacter vinelandii UWD in beet molasses culture. FEMS Microbiol Rev. 1992;103(2-4):149-158.
Pirt S. The maintenance energy of bacteria in growing cultures. Proc R Soc Lond B Biol Sci. 1965;163(991):224-231.
Restrepo G. Obtención y evaluación de un preparado líquido como promotor del crecimiento de cultivos de tomate (Solanum lycopersicum L.) empleando la bacteria Gluconacetobacter diazotrophicus (tesis doctoral). Manizales, Colombia: Doctorado en Ciencias Agrarias, Facultad de Ciencias Agropecuarias, Universidad de Caldas; 2014. 155 p.
Restrepo GM, Sánchez ÓJ, Marulanda SM, Galeano NF, Taborda G. Evaluation of plant-growth promoting properties of Gluconacetobacter diazotrophicus and Gluconacetobacter sacchari isolated from sugarcane and tomato in West Central region of Colombia. Afr J Biotechnol. 2017;16(30):1619-11629. DOI: 10.5897/AJB2017.16016
Rios Y, Dibut B. Gluconacetobacter diazotrophicus: un microorganismo promisorio en la elaboración de biopreparados. Cultivos Tropicales. 2007;28(04):19-24.
Rodrigues Neto J, Malavolta J, Victor O. Meio simples para isolamento e cultivo de Xanthomonas campestris pv.citri. Tipo B. Summa Phytopatologica. 1986;12(1-2):2-16.
Rolling JA, del Campo J, Myung S, Sun F, You C, Bakovic A, Castro R, Chandrayan S, Wu C, Adams M, Senger R, Zhang Y. High-yield hydrogen production from biomass by in vitro metabolic engineering: mixed sugars coutilization and kinetic modeling. PNAS. 2015;112(16):4964-4969. Doi: 10.1073/pnas.1417719112.
Sánchez ÓJ, Cardona CA. Producción de alcohol carburante: una alternativa para el desarrollo agroindustrial. Manizales: Universidad Nacional de Colombia; 2007. 380 p.
Seer Q, Nandong J. Experimental study of the impacts of pH and aeration on kinetics of ethanol fermentation using cassava and fruit waste. 2015. Asian Pacific Confederation of Chemical Engineering (APCChE). Disponible en: https://search.informit.com.au/documentSummary;dn=736509584872941;res=IELENG
Shampine L, Reichelt M. The Matlab ode suite. SIAM J Sci Comput. 1997;18(1):1-22.
Sobie EA. Parameter sensitivity analysis in electrophysiological models using multivariable regression. Biophys J. 2009;96(4):1264-1274. Doi: 10.1016/j.bpj.2008.10.056
Sreeraj P, Kannan T, Maji S. Prediction and optimization of weld bead geometry in gas metal arc welding process using RSM and fmincon. J Mech Eng Res. 2013;5(8):154-165. DOI: 10.5897/JMER2013.0292
Tejera N, Ortega E, Rodés R, Lluch C. Influence of carbon and nitrogen sources on growth, nitrogenase activity, and carbon metabolism of Gluconacetobacter diazotrophicus. Can J Microbiol. 2004;50(9):745-750. Doi: 10.1139/W04-066
Vatcheva I, de Jong H, Bernard O, Mars N. Experiment selection for the discrimination of semi-quantitative models of dynamical systems. Artif Intell. 2006;170(4-5):472-506. Doi: 10.1016/j.artint.2005.11.001
Vega-Baudrit J, Delgado-Montero K, Sibaja M, Alvarado P, Barrientos S. Empleo de melaza de caña de azúcar para la obtención y caracterización de poliuretanos potencialmente biodegradables. I. Rev Iberoamer Polim. 2008;9(4):408- 421.
Videira S, Araujo J, Baldani V. Metodologia para isolamento e posicionamento taxonomico de bactérias diazotroficas oriundas de plantas nao-leguminosas. Rio de Janeiro, Brasil: Embrapa; 2007. p. 66, 67, 71.
Wang ZW, Li Y. A theoretical derivation of the Contois equation for kinetic modeling of the microbial degradation of insoluble substrates. Biochem Eng J. 2014;82:134-138. Doi: 10.1016/j.bej.2013.11.002
Wang G, Post WM. A theoretical reassessment of microbial maintenance and implications for microbial ecology modeling. FEMS Microbiol Ecol. 2012;81(3):610-617. Doi: 10.1111/j.1574-6941.2012.01389.x
Zhang D, Dechatiwongse P, del-Rio-Chanona EA, Hellgardt K, Maitland GC, Vassiliadis VS. Analysis of the cyanobacterial hydrogen photoproduction process via model identification and process simulation. Chem Eng Sci. 2015;128:130-146. Doi: 10.1016/j.ces.2015.01.059
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CrossRef Cited-by
1. Xiaoqian Chen, Chao Shang, Huimin Zhang, Cuicui Sun, Guofang Zhang, Libo Liu, Chun Li, Aili Li, Peng Du. (2022). Effects of Alkali Stress on the Growth and Menaquinone-7 Metabolism of Bacillus subtilis natto. Frontiers in Microbiology, 13 https://doi.org/10.3389/fmicb.2022.899802.
2. Alejandro Rincón, Fredy E. Hoyos, Gloria Restrepo. (2022). Global stability of a continuous bioreactor model under persistent variation of the dilution rate. Mathematical Biosciences and Engineering, 20(2), p.3396. https://doi.org/10.3934/mbe.2023160.
3. Carlos A. Díaz-Vargas, Juan C. Solarte-Toro, Liz Wendy Cuadros Veloza, Carlos A.Cardona Alzate, Elisabeth Restrepo-Parra, Juan C. Higuita. (2021). Alternatives for cocaine disposal: An experimental, techno-economic, and environmental comparison between incineration and biological degradation. Journal of Cleaner Production, 296, p.126462. https://doi.org/10.1016/j.jclepro.2021.126462.
4. Alejandro Rincón, Fredy E. Hoyos, John E. Candelo-Becerra. (2022). Conditioned Adaptive Control for an Uncertain Bioreactor with Input Saturation and Steep Settling Desired Output. Symmetry, 14(6), p.1232. https://doi.org/10.3390/sym14061232.
5. Alejandro Rincón, Gloria María Restrepo, Óscar J. Sánchez. (2021). An Improved Robust Adaptive Controller for a Fed-Batch Bioreactor with Input Saturation and Unknown Varying Control Gain via Dead-Zone Quadratic Forms. Computation, 9(9), p.100. https://doi.org/10.3390/computation9090100.
6. Eduardo Alvarado-Santos, Ricardo Aguilar-López, M. Isabel Neria-González, Teresa Romero-Cortés, Víctor José Robles-Olvera, Pablo A. López-Pérez. (2023). A novel kinetic model for a cocoa waste fermentation to ethanol reaction and its experimental validation. Preparative Biochemistry & Biotechnology, 53(2), p.167. https://doi.org/10.1080/10826068.2022.2056746.
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