Publicado

2018-09-01

Hongos endófitos foliares como candidatos a biocontroladores contra Moniliophthora spp. de Theobroma cacao (Malvaceae) en Ecuador

Foliar Endophyte Fungi as Candidate for Biocontrol Against Moniliophthora spp. of Theobroma cacao (Malvaceae) in Ecuador

DOI:

https://doi.org/10.15446/abc.v23n3.69455

Palabras clave:

biological control agent, crude extract metabolites, detached leaf assay, mycoparasitism (en)
agente de control biológico, ensayo de hojas sueltas, extracto crudo de metabolitos, micoparasitismo (es)

Autores/as

  • Mirian Villavicencio Vásquez Escuela Superior Politecnica del Litoral (Centro de Investigaciones Biotecnologicas del Ecuador)
  • Rodrigo Espinoza Lozano Escuela Superior Politécnica del Litoral
  • Simón Pérez Martínez Universidad Estatal de Milagro (UNEMI)
  • Daynet Sosa del Castillo Escuela Superior Politécnica del Litoral

The adaptability of endophytic fungi to their hosts, the ecological benefits that it provides and the various antagonistic mechanisms against pests make them an alternative for the biological control of diseases. The potential of 17 strains of foliar endophytic fungi (FEF) obtained from healthy Theobroma cacao tissue as candidates for the biological control of Moniliophthora roreri (MR) and M. perniciosa (MP) was determined. We evaluated: i) mycoparasitism of FEF against colonies of Moniliophthora spp., ii) the effects of crude metabolites of FEF on the pathogens´ growth, and iii) the ability to recolonize healthy leaves of the host by leaf assays. Three strains of Lasiodiplodia theobromae were the most promising: Ec098, Ec151 and Ec157. These strains inhibited the growth of MR and MP, both in the confrontation of the colonies and by their metabolites and, additionally, recolonized the host between 80-100 % of the time. Other strains showed outstanding values in one indicator, and not desirable in others. For example, Ec035 (L. theobromae) showed the highest levels of mycoparasitism against both pathogens in the interaction of the colonies, and the second best for its metabolites, but could not reinfect the host. Strain Ec059 (Xylaria feejeensis) reinfected 100 %, but did not show desirable attributes of antagonism. On the other hand, the metabolites of Ec107 (Colletotrichum gloeosporioides s.l.) inhibited MR by 60 %, but also stimulated the growth of MP. No strain achieved all desirable characteristics for a biological control agent.

La adaptabilidad de los hongos endófitos a sus hospedantes, los beneficios ecológicos que le brinda y los diversos mecanismos antagónicos contra plagas que poseen los convierten  en una alternativa para el control biológico de enfermedades. Se determinó el potencial de 17 cepas de hongos endofíticos foliares (FEF) obtenidas de tejido sano de Theobroma cacao como candidatas para el control biológico de Moniliophthora roreri (MR) y M. perniciosa (MP). Se evaluaron: i) el micoparasitismo de los FEF frente a colonias de Moniliophthora spp., ii) la acción de los metabolitos crudos de los FEF en el crecimiento, y iii) la habilidad para recolonizar hojas sanas del hospedante mediante ensayos de hojas sueltas. Tres cepas de Lasiodiplodia theobromae fueron las más promisorias: Ec098, Ec151 and Ec157. Estas cepas inhibieron el crecimiento de MR y MP, tanto en el enfrentamiento de las colonias como mediante sus metabolitos y, adicionalmente, recolonizaron el hospedante entre el 80-100 % de las veces. Otras cepas mostraron valores destacados en un indicador, y no deseables en otros. Por ejemplo, la Ec035 (L. theobromae) mostró los niveles más altos de micoparasitismo contra ambos patógenos en la interacción de las colonias, y el segundo mejor por sus metabolitos, pero no pudo reinfectar el hospedante. La cepa Ec059 (Xylaria feejeensis) reinfectó 100 %, pero no mostró los atributos deseados de antagonismo. Por su parte, los metabolitos de Ec107 (Colletotrichum gloeosporioides s.l.) inhibieron a MR en un 60 %, pero también estimularon el crecimiento de MP. Ninguna cepa logró todas las características deseables para un agente de control biológico.

Referencias

Arnold AE, Herre EA. Canopy cover and leaf age affect colonization by tropical fungal endophytes: Ecological pattern and process in Theobroma cacao (Malvaceae). Mycologia. 2003;95(3):388-398. Doi:10.1080/15572536.2004.11833083

Arnold AE, Mejía LC, Kyllo D, Rojas EI, Maynard Z, Robbins N, et al. Fungal endophytes limit pathogen damage in a tropical tree. Proc Nat Acad Sci. 2003;100(26):15649-15654. Doi:10.1073/pnas.2533483100

Bailey BA, Bae H, Strem MD, Crozier J, Thomas SE, Samuels GJ, et al. Antibiosis, mycoparasitism, and colonization success for endophytic Trichoderma isolates with biological control potential in Theobroma cacao. Biol Control. 2008;46(1):24-35. Doi:10.1016/j.biocontrol.2008.01.003

Bañuelos-Balandrán JJ, Mayek-Pérez N. Evaluación no destructiva de la patogenicidad de Macrophomina phaseolina (Tassi) Goid. en frijol (Phaseolus vulgaris L.). Rev Mex Fitopatol. 2008:71-75.

Bowers JH, Bailey BA, Hebbar PK, Sanogo S, Lumsden RD. The impact of plant diseases on world chocolate production. Plant Health Progress. 2001. p. 9. Doi:10.1094/PHP-2001-0709-01-RV

Chávez E, Peralta E. Recuperación de cacao fino y de aroma mediante la elaboración y aplicación de fermentados anaeróbicos en el Litoral ecuatoriano. In: Campaña A, Hidalgo F, Sigcha A, editor. Cacao y campesinos: Experiencias de producción e investigación. SIPAE-Sistema de Investigación sobre la Problemática Agraria en el Ecuador; 2016. p. 169-183.

Condori N, Leon B, Zapana J. Antagonistic native fungi of Vicia faba L. with biocontrol capacity to Botrytis fabae S. Rev Investig Altoandin. 2016;18(3):281-288. Doi:10.18271/ria.2016.217

Di Rienzo J., Casanoves F, Balzarini MG, Gonzalez L, Tablada M, Robledo C. InfoStat, versión 2008, Grupo InfoStat, FCA, Universidad Nacional de Córdoba, Argentina. 2008.

Ezziyyani M, Sánchez CP, Requena ME, Ahmed AS, Emilia M. Evaluación del biocontrol de Phytophthora capsici en pimiento (Capsicum annuum L.) por tratamiento con Burkholderia cepacia. Anales de Biología. 2004;26:61-68.

Harman GE. Overview of Mechanisms and Uses of Trichoderma spp. Phytopathol. 2006;96(2):190-194. Doi:10.1094/PHYTO-96-0190

Harman GE, Howell CR, Viterbo A, Chet I, Lorito M. Trichoderma species — opportunistic, avirulent plant symbionts. Nat Rev Microbiol. 2004;2(1):43-56. Doi:10.1038/nrmicro797

Hebbar PK. Cacao diseases: important threats to chocolate production worldwide cacao diseases: a global perspective from an industry point of view. Phytopathol. 2007;97(12):1658-1663. Doi:10.1094/PHYTO-97-12-1658

Hernández-Rodríguez A, Ruíz-Beltrán Y, Acebo-Guerrero Y, Miguélez-Sierra Y, Heydrich-Pérez M. Antagonistas microbianos para el manejo de la pudrición negra del fruto en Theobroma cacao L: estado actual y perspectivas de uso en Cuba. Rev Protección Veg. 2014;29(1):11-19.

Howell CR. Mechanisms employed by Trichoderma species in the biological control of plant diseases: the history and evolution of current concepts. Plant Disease. 2003;87(1):4-10. Doi:10.1094/PDIS.2003.87.1.4

Jaimes Y, Aranzazu F. Manejo de las enfermedades del cacao en Colombia. 1 ed. Colombia: Editorial Corpoica; 2010. 79 p.

Krauss U, Hidalgo E, Bateman R, Adonijah V, Arroyo C, García J, et al. Improving the formulation and timing of application of endophytic biocontrol and chemical agents against frosty pod rot (Moniliophthora roreri) in cocoa (Theobroma cacao). Biol Control. 2010;54(3):230-240. Doi:10.1016/j.biocontrol.2010.05.011

MAGAP. Requisitos para el registro y revaluación de plaguicidas de uso agrícola plaguicidas biológicos y afines. 2016. Available in: http://www.agrocalidad.gob.ec/documentos/dria/registro-plaguicidas-quimicos-sep-2016.pdf. Cited: 1 Jun 2018.

Meinhardt LW, Rincones J, Bailey BA, Aime MC, Griffith GW, Zhang D, Pereira G. Moniliophthora perniciosa, the causal agent of witches’ broom disease of cacao: what’s new from this old foe? Mol Plant Pathol. 2008;9(5):577-588. Doi:10.1111/j.1364-3703.2008.00496.x

Mejía LC, Rojas EI, Maynard Z, Bael S Van, Arnold AE, Hebbar P, et al. Endophytic fungi as biocontrol agents of Theobroma cacao pathogens. Biol Control. 2008;46(1):4-14. Doi:10.1016/j.biocontrol.2008.01.012

Michelena G, Almeida G, Altuna B, Eng F, Legra S, Oliveros M, et al. Efecto inhibidor del ácido jasmonico sobre el crecimiento de bacterias y hongos. Rev ICIDCA. 2005;XXXIX(3):3-7.

Parra D, Sánchez L. El control de la moniliasis en el cacao. INIA Divulga 6. 2005:23-26.

Sánchez M, Jaramillo E, Ramírez I. Enfermedades del cacao. 1 ed. Machala: Editorial UTMACH; 2015. p. 80.

Saquicela-Rojas DF. Evaluación económica de los componentes del manejo integrado para el control de enfermedades de cacao tipo nacional (tesis de grado). Quito: Departamento en Ciencias Agropecuarias, Facultad de Ciencias de la Vida, Escuela Politécnica del Ejercito; 2010. p. 3.

Solis K, Suárez-Capello C. Uso de Trichoderma spp para control del complejo Moniliasis-Escoba de Bruja del cacao en Ecuador. XV Conferencia Internacional de Investigación en Cacao. San José, Costa Rica; 2006 p. 93-98.

Suárez L, Cabrales C. Identificación de las especies de cepas nativas de Trichoderma sp. y Bacillus sp. y evaluación de su potencial antagonista in vitro frente al hongo fitopatógeno nativo M. roreri en el departamento de Norte de Santander. Respuestas. 2008;13(1):45-56.

Tahi GM, Kébé BI, Sangare A, Cilas C, Eskes AB. Foliar resistance of cacao (Theobroma cacao) to Phytophthora palmivora as an indicator of pod resistance in the field: The effect of light intensity and time of day of leaf collection. Plant Pathol. 2007;56(2):219-226. Doi:10.1111/j.1365-3059.2006.01547.x

Villavicencio-Vásquez ME. Identificación y evaluación de hongos endófitos de Theobroma cacao L. como candidatos a agentes de control biológico de la moniliasis (Moniliophthora roreri) y la escoba de bruja (Moniliophthora perniciosa) del cacao (tesis de maestría). Guayaquil: Facultad de Ciencias de la Vida, Escuela Superior Politécnica del Litoral; 2018. p. 30.

Zou WX, Meng JC, Lu H, Chen GX, Shi GX, Zhang TY, et al. Metabolites of Colletotrichum gloeosporioides, an endophytic fungus in Artemisia mongolica. J Nat Prod. 2000;63(11):1529-1530. Doi:10.1021/np000204t

ZhiLin Y, YiCun C, Yun Y. Diverse non-mycorrhizal fungal endophytes inhabiting an epiphytic, medicinal orchid (Dendrobium nobile): estimation and characterization. World J Microbiol Biotechnol. 2009;25(2):295–303. Doi:10.1007/s11274-008-9893-1

Cómo citar

APA

Villavicencio Vásquez, M., Espinoza Lozano, R., Pérez Martínez, S. & Sosa del Castillo, D. (2018). Hongos endófitos foliares como candidatos a biocontroladores contra Moniliophthora spp. de Theobroma cacao (Malvaceae) en Ecuador. Acta Biológica Colombiana, 23(3), 235–241. https://doi.org/10.15446/abc.v23n3.69455

ACM

[1]
Villavicencio Vásquez, M., Espinoza Lozano, R., Pérez Martínez, S. y Sosa del Castillo, D. 2018. Hongos endófitos foliares como candidatos a biocontroladores contra Moniliophthora spp. de Theobroma cacao (Malvaceae) en Ecuador. Acta Biológica Colombiana. 23, 3 (sep. 2018), 235–241. DOI:https://doi.org/10.15446/abc.v23n3.69455.

ACS

(1)
Villavicencio Vásquez, M.; Espinoza Lozano, R.; Pérez Martínez, S.; Sosa del Castillo, D. Hongos endófitos foliares como candidatos a biocontroladores contra Moniliophthora spp. de Theobroma cacao (Malvaceae) en Ecuador. Acta biol. Colomb. 2018, 23, 235-241.

ABNT

VILLAVICENCIO VÁSQUEZ, M.; ESPINOZA LOZANO, R.; PÉREZ MARTÍNEZ, S.; SOSA DEL CASTILLO, D. Hongos endófitos foliares como candidatos a biocontroladores contra Moniliophthora spp. de Theobroma cacao (Malvaceae) en Ecuador. Acta Biológica Colombiana, [S. l.], v. 23, n. 3, p. 235–241, 2018. DOI: 10.15446/abc.v23n3.69455. Disponível em: https://revistas.unal.edu.co/index.php/actabiol/article/view/69455. Acesso em: 16 mar. 2026.

Chicago

Villavicencio Vásquez, Mirian, Rodrigo Espinoza Lozano, Simón Pérez Martínez, y Daynet Sosa del Castillo. 2018. «Hongos endófitos foliares como candidatos a biocontroladores contra Moniliophthora spp. de Theobroma cacao (Malvaceae) en Ecuador». Acta Biológica Colombiana 23 (3):235-41. https://doi.org/10.15446/abc.v23n3.69455.

Harvard

Villavicencio Vásquez, M., Espinoza Lozano, R., Pérez Martínez, S. y Sosa del Castillo, D. (2018) «Hongos endófitos foliares como candidatos a biocontroladores contra Moniliophthora spp. de Theobroma cacao (Malvaceae) en Ecuador», Acta Biológica Colombiana, 23(3), pp. 235–241. doi: 10.15446/abc.v23n3.69455.

IEEE

[1]
M. Villavicencio Vásquez, R. Espinoza Lozano, S. Pérez Martínez, y D. Sosa del Castillo, «Hongos endófitos foliares como candidatos a biocontroladores contra Moniliophthora spp. de Theobroma cacao (Malvaceae) en Ecuador», Acta biol. Colomb., vol. 23, n.º 3, pp. 235–241, sep. 2018.

MLA

Villavicencio Vásquez, M., R. Espinoza Lozano, S. Pérez Martínez, y D. Sosa del Castillo. «Hongos endófitos foliares como candidatos a biocontroladores contra Moniliophthora spp. de Theobroma cacao (Malvaceae) en Ecuador». Acta Biológica Colombiana, vol. 23, n.º 3, septiembre de 2018, pp. 235-41, doi:10.15446/abc.v23n3.69455.

Turabian

Villavicencio Vásquez, Mirian, Rodrigo Espinoza Lozano, Simón Pérez Martínez, y Daynet Sosa del Castillo. «Hongos endófitos foliares como candidatos a biocontroladores contra Moniliophthora spp. de Theobroma cacao (Malvaceae) en Ecuador». Acta Biológica Colombiana 23, no. 3 (septiembre 1, 2018): 235–241. Accedido marzo 16, 2026. https://revistas.unal.edu.co/index.php/actabiol/article/view/69455.

Vancouver

1.
Villavicencio Vásquez M, Espinoza Lozano R, Pérez Martínez S, Sosa del Castillo D. Hongos endófitos foliares como candidatos a biocontroladores contra Moniliophthora spp. de Theobroma cacao (Malvaceae) en Ecuador. Acta biol. Colomb. [Internet]. 1 de septiembre de 2018 [citado 16 de marzo de 2026];23(3):235-41. Disponible en: https://revistas.unal.edu.co/index.php/actabiol/article/view/69455

Descargar cita

CrossRef Cited-by

CrossRef citations14

1. Betsabe Leon-Ttacca, Richard Yactayo-Yataco, Almendra Astete-Farfán, Luz Mattos-Calderón, Jasmín Arestegui-Cantoral. (2022). Antibiosis y micoparasitismo de hongos endófitos sobre el agente causal del moho gris del arándano (Botrytis cinerea). Bioagro, 34(3), p.209. https://doi.org/10.51372/bioagro343.1.

2. Pablo Israel Alvarez-Romero, Daniel Arturo Román-Robalino, Eduardo Patricio Salazar-Castañeda, Sandra Elizabeth Suárez-Cedillo, Leonardo Anibal Hinojosa-Sánchez, Ana Francisca Tibúrcia Amorim Ferreira e Ferreira, Miguel Angel Guallpa-Calva. (2025). Diversity and Composition of Endophytic Fungal Communities Associated with Cocoa (Theobroma cacao L.) Fruits in the Northern Ecuadorian Amazon. International Journal of Plant Biology, 16(1), p.17. https://doi.org/10.3390/ijpb16010017.

3. Jaider Muñoz-Guerrero, Beatriz E. Guerra-Sierra, Javier C. Alvarez. (2021). Fungal Endophytes of Tahiti Lime (Citrus citrus × latifolia) and Their Potential for Control of Colletotrichum acutatum J. H. Simmonds Causing Anthracnose. Frontiers in Bioengineering and Biotechnology, 9 https://doi.org/10.3389/fbioe.2021.650351.

4. Jhon Cruz-Davila, Jeffrey Vargas Perez, Daynet Sosa del Castillo, Nardy Diez. (2022). Fusarium graminearum as a producer of xylanases with low cellulases when grown on wheat bran. Biotechnology Reports, 35, p.e00738. https://doi.org/10.1016/j.btre.2022.e00738.

5. Betsabe Leon, Almendra Astete, Luz Mattos, Enrique Arévalo. (2022). Endophytic mycobiota associated to plants of Vaccinium corymbosum L. in Cañete valley- Perú. Revista de la Facultad de Agronomía, Universidad del Zulia, 39(1), p.e223922. https://doi.org/10.47280/RevFacAgron(LUZ).v39.n1.22.

6. Ivan Chóez-Guaranda, Fernando Espinoza-Lozano, Dennys Reyes-Araujo, Christian Romero, Patricia Manzano, Luis Galarza, Daynet Sosa. (2023). Chemical Characterization of Trichoderma spp. Extracts with Antifungal Activity against Cocoa Pathogens. Molecules, 28(7), p.3208. https://doi.org/10.3390/molecules28073208.

7. A. Peñalver-Cruz, J. K. Alvarez-Baca, A. Alfaro-Tapia, L. Gontijo, B. Lavandero. (2019). Manipulation of Agricultural Habitats to Improve Conservation Biological Control in South America. Neotropical Entomology, 48(6), p.875. https://doi.org/10.1007/s13744-019-00725-1.

8. Nadia Denisse Rodríguez-Velázquez, Sylvia P. Fernández-Pavía, Daniela Pineda-Vaca, Juan-Daniel Tlacuilo-Cano, Guillermo López-Guillén, Belén Chávez-Ramírez, Paulina Estrada-de los Santos. (2025). Genetic Diversity of Moniliophthora roreri from Cacao Trees Growing in the Soconusco Area, Chiapas, Mexico. Plant Disease, 109(6), p.1303. https://doi.org/10.1094/PDIS-04-24-0873-RE.

9. María F. Garcés-Moncayo, Christian A. Romero, Simón Pérez-Martínez, Carlos Noceda, Luís L. Galarza, Daynet Sosa del Castillo. (2025). Differential Strain-Specific Responses of Trichoderma spp. in Mycoparasitism, Chitinase Activity, and Volatiles Production Against Moniliophthora spp.. Microorganisms, 13(7), p.1499. https://doi.org/10.3390/microorganisms13071499.

10. Maria Gabriela Maridueña-Zavala, Adela Quevedo, Karla Aguaguiña, Lissette Serrano, Daynet Sosa del Castillo. (2021). Colección de cultivos microbianos CIBE (CCM-CIBE): Una colección para la investigación.. Bionatura, 6(1), p.1664. https://doi.org/10.21931/RB/2021.06.01.32.

11. Marcela Guevara-Suarez, Martha Cárdenas, Pedro Jiménez, Lucía Afanador-Kafuri, Silvia Restrepo. (2022). Colletotrichum Species Complexes Associated with Crops in Northern South America: A Review. Agronomy, 12(3), p.548. https://doi.org/10.3390/agronomy12030548.

12. Laura Steffania Franco-Galindo , Ana Teresa Mosquera-Espinosa . (2023). Biocontrol de Fusarium spp. en el cultivo de vainilla: Un nuevo modelo de estudio. Temas Agrarios, 28(1), p.95. https://doi.org/10.21897/rta.v28i1.3350.

13. Johannes Delgado-Ospina, Junior Bernardo Molina-Hernández, Clemencia Chaves-López, Gianfranco Romanazzi, Antonello Paparella. (2021). The Role of Fungi in the Cocoa Production Chain and the Challenge of Climate Change. Journal of Fungi, 7(3), p.202. https://doi.org/10.3390/jof7030202.

14. Hélio R. Sousa Filho, Raildo M. de Jesus, Marcos A. Bezerra, Gregório M. Santana, Romário O. de Santana. (2021). History, dissemination, and field control strategies of cocoa witches’ broom. Plant Pathology, 70(9), p.1971. https://doi.org/10.1111/ppa.13457.

Dimensions

PlumX

Visitas a la página del resumen del artículo

2828

Descargas

Los datos de descargas todavía no están disponibles.